_型_型胶原比值在动脉粥样硬化斑块稳定性评价中的意义

386　　 中国体视学与图像分析 　2009年 　第 14卷 　第 4期 CH IN ESE JOURNAL O F STER EOLO GY AND IMAGE ANALYS IS Vo l. 14 No. 4 D e cem be r 2009 文章编号 : 1007 - 1482 (2009 ) 04 - 0386 - 06 ·论著 · Ⅲ型 / I型胶原比值在动脉粥样硬化斑块稳定性评价中的意义 潘 　琳 1 , 　周明学 2 , 　徐 　浩 2 , 　于长安 2 , 　贺 　春 1 , 李 　鸥 2 , 　温见燕 2 , 　李 　鸿 1 , 　郭艳茹 1 (1. 卫生部中日友好医院临床医学研究所 , 　北京 　100029; (2. 全国中西医结合心血管研究中心 , 　北京 　100029) 摘 　要 : 目的 　探讨 III型 / I型胶原比值在动脉粥样硬化斑块稳定性评价中的意义。方法 　6～8 周龄载脂蛋白 E基因缺陷小鼠 (Apolipop rotein E, ApoE小鼠 ) ,随机分为模型组及药物干预 1组 (辛 伐他汀 )、2组 (中药 1号 )、3组 (中药 2号 )、4组 (中药 3号 ) ,每组 20只。全部高脂饲养 13周。 (由于本实验是探讨 AS稳定性斑块和易损斑块的中药干预研究比较。因此就没有采用无斑块的正 常小鼠对照组 )。高脂饲养结束后测血脂、总胆固醇 ( Total Cholesterol, TC)、甘油三酯 ( Triglyceride, TG)、高密度脂蛋白胆固醇 ( H igh density lipop rotein2cholesterol, HDL2C)和低密度脂蛋白胆固醇 (Low density lipop rotein2cholesterol, LDL2C)。每只小鼠主动脉选取以下 4个切面进行石蜡切片 :升 主动脉根部横切面、主动脉瓣附着部、主动脉瓣起始部和主动脉瓣融合部切面。进行苦味酸 2天狼 星红染色 (p icro2sirius red) ,用偏振光显微镜观察并定量分析斑块内胶原纤维的类型和分布。使用 IPP 5. 0图像分析软件测定斑块内 Ⅰ型胶原、Ⅲ型胶原含量分布变化 , SPSS11. 5软件包进行统计分 析。结果 　ApoE模型组血清 TC水平较高 ,各药物组血清 TC等有不同程度的下降 ,与模型组相比 均有显著差异 ;偏振光显微镜下 Ⅰ型胶原呈红、黄色 , Ⅲ型胶原呈绿色 ,图像定量分析各药物干预组 斑块内 Ⅰ型 / III型胶原含量比值均明显高于模型组。结论 　天狼星红 2苦味酸偏振光法结合图像定 量分析法可用于测定 Ⅰ型 /Ⅲ型胶原比值 ,并反映动脉粥样硬化斑块稳定状态。 关键词 : 动脉粥样硬化 ; 稳定性斑块 ; Ⅲ /Ⅰ胶原比值 ; 苦味酸 2天狼星染色 中图分类号 : R543　　　　　文献标识码 : A 收稿日期 : 2009210215 基金项目 : 国家自然科学基金资助项目 (30572302) 作者简介 : 潘琳 , 女 , 卫生部中日友好医院临床医学研究所。研究方向 : 实验病理学技术。 Type III/ type I collagen ra tio and its sign if icance in the a ssessm en t of a therosclerosis plaque stab ility PAN L in1 , 　ZHOU M ingxue2 , 　XU Hao2 , 　YU Changan2 , 　HE Chun1 , L IOu2 , 　W EN J ianyan2 , 　L I Hong1 , 　GUO Yanru1 (11 Institute of ClinicalMedical Sciences, China2Japan Friendship Hosp ital, The M inistry of Public Health, Beijing 100029, China; 　21 Research Center for Cardiovascular of Integrated traditional and W estern Medicine of China, Beijing 100029, China) gxh 高亮 gxh 高亮 gxh 高亮 gxh 高亮 gxh 高亮 2009年 　第 14卷 　第 4期　　　　　　潘 　琳等 : Ⅲ型 / I型胶原比值在动脉粥样硬化斑块稳定性评价中的意义 387　　 Abstract: O bjective　To measure and analyze its significance in the assessment of atherosclerosis p laque stability. M ethods　100 ApoE (Apolipop rotein E) m ice of 6 - 8 weeks age were divided random ly into 5 group s: model group, intervention group 1, 2, 3 and 4 ( 20 m ice each). After 13 weeks of high lip id diet, the serum lip id, total cholesterol, triglyceride, high density lipop rotein, and low density lipop rotein were measured. Aorta samp les of the m ice were taken from the ascending aorta root, attachment of the aortic valves, beginning of aortic valves, fusion portion of aortic valves. H istopathological exam ination was performed using p icric acid2sirius red staining and under a polarization m icroscope to observe the distribu2 tion and types of collagen fibers in p laques. The changes of amount and distribution of type I collagen and type III collagen were analyzed with SPSS11. 5 software kit. Results　Serum TC level of the model group was significantly higher than that of the intervention group s ( P < 0. 05). The type I collagen was red and yellow, and the type III collagen was green colored. It was found that by quantitative image analysis, the type III/ type I collagen ratio of the intervention group s was all significantly higher than that of the model group ( P < 0. 05 ) , but no significant differences among those four intervention group s ( P > 0. 05 ). Conclusion　Picric acid2sirius red staining, polarization m icroscopy p lus quantitative image analysis can be app lied to measure the type III/ type I collagen ratio in aortic tissues, therefore, it can indirectly indi2 cate the stability of atherosclerotic p laques. Key words: atherosclerosis; stable p laque; Type III/ type I collagen ratio; p icric acid2sirius red staining; polarization m icroscopy 　　在动脉粥样硬化 (A theroma Sclerosis, AS)进展 过程中 ,动脉粥样硬化斑块由稳定变为不稳定 ,斑块 破裂及血栓形成可引发急性冠脉事件。斑块内胶原 代谢失衡是不稳定性斑块形成的主要原因之一。用 载脂蛋白 E基因缺陷 (ApoE)小鼠模型 ,进行升主动 脉根部、主动脉瓣附着部、主动脉瓣起始部、主动脉 瓣融合部共四个截面定位切片 ,苦味酸 - 天狼星红 偏振光法 (p icric acid2sirius red staining and polariza2 tion m icroscopy) ,观察并定量分析斑块内 I型、III型 胶原纤维分布和含量变化 ,对斑块稳定性进行客观 评估。 1　材料与方法 111　动物模型与实验分组 　　6～8周龄 ApoE小鼠 (品系 C57BL /6J,购自北 京大学医学部实验动物中心 ,自美国 Jackson实验室 引进并培育 ) 100只 ,雌雄各半 ,体重 18～20 g,随机 分为 5组 :模型组、药物干预 1、2、3、4组 ,每组 20 只。高脂饲养 13周 (高脂饲料 :基础饲料添加含脂 肪 21% (wt/wt)、胆固醇 0115% (wt/wt)的“西方类 型膳食 ”饲料 ,北京科奥协力饲料有限公司生产 ) ,药物干预组同时给予不同药物进行干预治疗。动物使用许可证号 : SCXK (京 ) 2002 - 0002。112　采血及取材取材前夜禁食水 ,采小鼠眼静脉丛血检测血脂、总胆固醇 ( Total Cholesterol, TC)、甘油三酯 ( Triglyc2eride, TG)、高密度脂蛋白胆固醇 (H igh density lipo2p rotein2Cholesterol, HDL2C)和低密度脂蛋白胆固醇(Low density lipop rotein2Cholesterol, LDL2C)。心脏取材 :紧贴升主动脉根部离断心脏 ,将其固定于10%中性甲醛液 24小时。113　心脏定位切片固定后的心脏从心耳下冠状面切开 ,脱水、浸蜡、包埋。沿心脏升主动脉切面位置向下包埋 ,石蜡切片厚 4μm。按 Suzuki等确立的方法 , 每只小鼠的主动脉根部取 4个相同的切面 , 4个切面分别为 :升主动脉根部横切面、主动脉瓣附着部切面、主动脉瓣起始部切面、主动脉瓣融合部切面。将未染色的石蜡切片直接在显微镜下观察定位所需的切面 ,定 388　　 中国体视学与图像分析 2009年 　第 14卷 　第 4期 位后每例标本每个切面连续取 10张切片。 114　苦味酸 2天狼星红染色 各实验组统一取主动脉根部切片 ,进行苦味酸 2 天狼星红染色。常规脱蜡至水 , 011%饱和苦味酸 2 天狼星红溶液染色 60 m in,自来水洗 5 m in 。Mayer 苏木素染液复染细胞核 1 m in ,自来水洗 10 m in。 梯度酒精脱水各 1 m in,二甲苯 I、II透明各 15 m in, 中性树胶封片。偏振光显微镜下观察主动脉各层切 面斑块内 I、III型胶原的沉积分布。苦味酸 2天狼星 红染液的配制 :天狼星红 ( Sirius red,美国 Sigma公 司 ) 011 g,饱和苦味酸水溶液加至 100 m l。 115　病理形态学观察 用 O lympus BX51显微镜在可见光下观察升主 动脉根部、主动脉瓣附着部、主动脉瓣起始部、主动 脉瓣融合部四个截面斑块的病理形态 ,分析模型组 及各药物干预组之间斑块病理形态学改变。在偏光 显微镜下 ,观察斑块内胶原结构成分及分布含量变 化。 116　图像定量分析 采用美国 IPP 510图像分析软件测量并计算模 型组与药物干预 1、2、3、4组小鼠主动脉根部斑块内 胶原面积 ( collagen area, CA ) , Ⅰ型和 Ⅲ胶原各自 占斑块面积的百分比 ,以及斑块内 Ⅲ型和 Ⅰ型胶原 成分的比值 1 117　统计学分析 所有数据均用 X ±S形式示 ,采用 SPSS1115 软件 ,组间比较用单因素 ANOVA分析各组差异。 2　结果 211　ApoE小鼠模型组和药物组血脂水平检测 　　①血清 TC水平 :模型组水平较高 ,药物 1组 (辛伐他汀 )、药物 2组 (中药 1号 )、药物 4组 (中药 3号 )与模型组比较有显著降低 ( P < 0105)。②血清 TG水平 :药物 1, 2组 (辛伐他汀组、中药 1号组 )与 模型组比较有显著降低 ( P < 0105)。③血清 LDL2C 水平 :只有药物 1组 (辛伐他汀组 )与模型组比较降 低具有显著差异 ( P < 0105)。 212　ApoE小鼠主动脉根部斑块的病理形态学特征 在普通光镜下观察苦味酸 -天狼星红胶原纤维 染色 ,胶原纤维呈红色 ,细胞核呈蓝色。模型组主动 脉根部见到明显的 AS斑块 ,表面有大量泡沫细胞覆 盖 ,胆固醇酯及胆固醇结晶明显增多 ,纤维帽较薄 , 分布不连续 ,多见脂质沉积和钙化 ,外膜有大量炎细 胞浸润 ,显示出易损斑块特征。与模型组比较 ,各药 物干预组小鼠主动脉根部斑块内胆固醇结晶和胆固 醇酯成分均有不同程度的减少 ,纤维帽变厚。胶原 成分均有不同程度的增多 ,埋藏纤维帽数目有所减 少 ,血管壁结构破坏程度有所减轻。 偏振光显微镜下 ApoE小鼠主动脉根部斑块 I 型胶原呈亮丽的红色、黄色 ,纤维粗大 ,分布在血管 外膜、中膜及 AS斑块内 ; III型胶原呈绿色 ,纤细的 网状 ,多见于血管外膜及 AS斑块内。模型组斑块内 沉积胶原总体含量较少 ,以纤细的 III型胶原为主 , 纤维帽处 I型胶原相对较少 , 且分布不连续 (图 12A)。各药物干预组斑块纤维帽处 I型胶原相 对较多 ,斑块内 III型胶原均有不同程度的减少 (图 12B、C)。 213　Ⅰ型、III型胶原含量的定量分析 应用 IPP图像分析软件对模型组及各药物干预 组主动脉根部斑块内胶原类型进行定量分析 ,药物 3组小鼠主动脉斑块内 I型胶原含量明显高于模型 组 ( P < 0105) ,其余各药物干预组小鼠主动脉斑块 内 I型胶原含量与模型组比较均有所增加 ,但无显 著差异 ( P > 0105) ;药物 1组、药物 2组、药物 4组 主动脉斑块内 III型胶原含量与模型组比较显著降 低 ( P < 0101)。以上所有给药组与模型组比较 , III 型 / I型比值均显著降低 ( P < 0101) ,见表 1。 gxh 高亮 gxh 高亮 gxh 高亮 2009年 　第 14卷 　第 4期　　　　　　潘 　琳等 : Ⅲ型 / I型胶原比值在动脉粥样硬化斑块稳定性评价中的意义 389　　 表 1　各组主动脉根部斑块内 Ⅰ型和 Ⅲ型胶原含量比较 ( X ±S, mm2 ) 组别 n III型胶原 　　 I型胶原 　　　 III型 / I型比值 　　 模型组 11 0101 ±01035 0108 ±0105 0122 ±0111 药物 1组 11 01004 ±010043 0112 ±0108 0103 ±01023 药物 2组 10 01005 ±010063 0110 ±0105 0107 ±01083 药物 3组 11 0101 ±01009 0114 ±0105△ 0107 ±01063 药物 4组 10 01003 ±010023 0111 ±0105 0103 ±01023 注 :与模型组比较 , 3 代表 P < 0101, △代表 P < 0105。 图 1　各组主动脉根部斑块内胶原类型的比较 ( ×200) 图片说明 :天狼星红 -苦味酸染色在偏振光显微镜下 ApoE小鼠主动脉粥样硬化斑块内胶原纤维类型的比较。A图 模型组为不稳定 (易损 ) AS斑块 ,胶原含量较少 ,以 III型胶原纤维为主 (呈绿色纤细 )。 III/ I型胶原纤维比例较高。 B、C图为稳定斑块 ,胶原含量较高 ,且以 I型胶原纤维为主 (呈红黄色粗大 )。 III/ I型胶原纤维比例较低。 3　讨论 AS斑块中的易损斑块 ( vulnerable p laque)破裂 合并血栓形成是造成临床心血管急性事件的重要病 理基础 [ 1 ]。斑块的稳定性主要取决于 AS斑块内组 织成分以及纤维帽的状态。AS斑块纤维帽的完整 性和厚度是评定 AS斑块稳定性的重要标志。纤维 帽的结构成分主要是 I型和 III型胶原及平滑肌细 胞 ,当胶原合成降解以及平滑肌细胞合成凋亡的平 衡被打破 ,从而引起胶原类型和含量比值发生改变 时可导致 AS斑块破裂 [ 2 ]。ApoE小鼠是自发性 AS 模型 , 其 AS斑块与人类极为相似 , 其特点是从脂 质条纹到有纤维帽覆盖的成熟斑块等各个阶段 AS 的进展情况均可观察到 ,是目前研究 AS斑块的理想 动物模型。ApoE小鼠经高脂喂养后主动脉更易出 现易损斑块的形态特征 ,即 AS斑块表面泡沫细胞聚 集 ,胆固醇酯及胆固醇结晶明显增多 ,钙化 ,纤维帽 较薄或不连续 ,外膜大量炎细胞浸润等 [ 3 - 4 ]。为了 客观评估 III型 / I型胶原比值对动脉粥样硬化斑块 稳定性的影响 ,本研究对每例 ApoE小鼠主动脉选 择 4个不同切面的斑块进行病理形态学分析 ,同时 采用天狼星红 - 苦味酸偏振光法结合图像分析方 法 ,测定 ApoE小鼠主动脉根部斑块中的胶原纤维 分布类型含量比值。普通光镜下发现 ,相对于模型 组 ,药物干预组的 AS斑块呈现较为稳定的特点 ,天 狼星红 -苦味酸偏振光法结果表明 ,药物 2组、药物 3组、药物 4组虽均可增加斑块内胶原纤维成分 ,但 对胶原类型的影响却存在差别。药物 3组主要增加 主动脉斑块内 I型胶原含量 ,而其他三种药物主要 减少斑块内 III型胶原含量。以上各药物干预均可 降低斑块内 III型 / I型胶原比值。与未经干预的模 型组相比较 ,动脉粥样硬化斑块内 I型胶原含量增 加 , III型胶原含量减少 ,表明药物干预促进不稳定 斑块向稳定性斑块逆转的同时 , III型 / I型胶原比值 发生降低 ,二者之间有一定相关性。胶原类型发生 变化的机制较复杂 ,可能主要与斑块内炎性反应减 弱 ,降解细胞外基质 ( extracellular matrix, ECM )的基 gxh 高亮 gxh 高亮 390　　 中国体视学与图像分析 2009年 　第 14卷 　第 4期 质金属蛋白酶 (matrix metallop roteinases, MMPs) 活 性被抑制等有关。斑块内活化巨噬细胞能够合成并 分泌能降解 ECM的 MMP29等降解胶原 ,是动脉粥 样硬化形成和斑块破裂的重要促进因素 [ 5 - 6 ]。胶原 是细胞外基质的主要成分 , AS斑块内的胶原具有弹 性和韧性 , I型胶原是纤维帽内承受负荷的主要分 子 , I型胶原粗大属于成熟型胶原 ,抗张强度大 ,伸展 及回弹性较小 ,主要存在于稳定成熟的血管壁中层 , 因此 ,斑块的稳定性主要依赖于 I型胶原的含量。而 纤细的 III型胶原属于胚胎型胶原 ,伸展及回弹性较 大 ,抗张性较差 ,多出现在增生活跃的不成熟血管壁 的胶原纤维。 I型胶原增多 ,可提示病变相对稳定 , III 型胶原增生 ,提示病变处于不稳定或相对进展状态。 因此 ,斑块的稳定性主要依赖于 I型胶原的含量 , III 型 / I型胶原比值间接反映 AS斑块稳定状态。证实了 不同中药组干预可减轻斑块内胶原的降解及相关炎 症因子新生血管的生成 ,有效防止斑块发生破裂。 实验采用的天狼星 - 红苦味酸偏振光法 ,是观 察分析组织内胶原纤维类型和及分布情况比较理想 的染色方法。天狼星红是一种阴离子强酸性染料 , 易与胶原纤维中的碱性基团起反应 ,增强双折射 ,提 高分辨率。天狼星红与胶原纤维吸附紧密 , 反应极 稳定 ,故染色后不退色且具特异性。经过这种特殊 染色方法在偏光显微镜下可以清晰观察到四种不同 类型的胶原纤维。即 I型 :排列紧密、粗大 ,显示很 强的双折光型 ,呈黄色或红色的纤维 ; II型 :显示弱 的双折光 ,呈多种色彩的疏松网状分布 ; III型 :显示 弱的双折光 ,呈纤细的绿色或黄绿色纤维 ; IV型 :显 示弱的双折光的基膜 ,呈淡黄色。该方法 [ 7 - 10 ]用一 张染色切片可分别在普通光镜下观察 AS斑块内结 构成份病理形态学改变 ,又可在偏振光显微镜下清 晰鉴别斑块内胶原纤维分类 , 结合图像分析软件定 量分析 III型 / I型胶原含量比值。 参考文献 (References) [ 1 ] 　Naghavi M , L ibby P, Falk E, et al. 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( in Chinese) ·动态与信息 · 第十二届全国高校金相与显微分析学术年会 暨中国体视学学会金相与显微分析分会第二届理事会成立大会圆满结束 　　2009年 10月 23日至 27日 ,“第十二届全国高校金相与显微分析学术年会暨中国体视学学会金相与显微分 析分会第二届理事会成立大会”在广西壮族自治区桂林市隆重召开。本届学术年会由中国体视学学会金相与显 微分析分会主办 ,桂林理工大学承办。东北大学副校长左良教授、桂林理工大学校长张学红教授担任学术会议主 席。中国体视学学会副秘书长、清华大学刘克音老师莅临大会并指导金相与显微分析分会理事会改选事宜。 学术年会开幕式由中国体视学学会金相与显微分析分会尹立新秘书长主持 ,分会理事长兼大会主席左良教授 致开幕词 ,桂林理工大学副校长吴国强教授致欢迎词 ,中国体视学学会副秘书长刘克音女士代表总会向大会致以 诚挚热烈的贺词。桂林理工大学邹正光教授、东北大学刘春明教授、华中科技大学肖建忠教授分别作大会主报 告。全体参会代表共 120余人出席了大会开幕式暨分会全体会议。 学术交流分设 3个分会场同步进行。同时 ,作为本次大会的科普活动项目 ,四川大学朱建国教授、郑州大学李 铁生教授为桂林理工大学材料学院的师生们作了两场精彩的专题讲座。会议期间 ,代表们还应邀参观访问了桂林 理工大学材料学院 ,并对其材料学科的建设与发展规划提出了宝贵的建设性意见。 部分材料组织分析仪器厂商参加了本次会议。他们向会议代表介绍并展示了各自公司的最新仪器设备 ,使到 会代表了解到当今材料组织分析仪器与设备的最新发展。 本届学术年会出版会议论文集一部 ,论文集共收录来自国内高等院校、科研院所、相关企业的会员所提供的论 文共 110篇。会议评选出朱建国、李铁生、肖建忠、刘春明、邹正光、李建功、刘健光、张辉、车欣、范文静、张晖、夏伶 勤等十位作者的论文为大会优秀论文。金相与显微分析分会将于会后组织专家遴选出若干篇论文 ,推荐在《东北 大学学报 (自然科学版 )增刊》上以专辑形式发表。 会议在圆满地完成预期学术交流任务的同时 ,还顺利完成了中国体视学学会金相与显微分析分会理事会改选 工作。分会第一届理事会尹立新秘书长代表理事会向到会代表作工作。遵照中国体视学学会关于分会换届 选举的有关规定 ,民主选举产生了由 67名理事组成的分会第二届理事会和由 25位理事组成的常务理事会。大会 闭幕式由中国体视学学会金相与显微分析分会第二届理事会尹立新秘书长主持。分会理事长左良教授向在第一 届理事会任期内为学会工作做出突出贡献的学会活动积极分子 (朱建国、张萌、邹正光、李慕勤、谷万里、毛陆原、 孙维连、向军淮、韩培德 )以及本届学术年会优秀论文作者颁发了荣誉证书。大会特别向第一届理事会的理事长、 诸位副理事长、秘书长、副秘书长等表示了崇高的敬意 ,正是因为他们的辛勤工作和良好的领导艺术 ,才使得学会 在第一届任期内取得了良好的发展。大会特别向承办单位桂林理工大学表示崇高的敬意 ,正是由于会务组的精心 组织 ,细致、耐心、良好的服务 ,才使得本次会议取得圆满成功。 全体与会代表殷切期望 ,在未来的四年中 ,分会第二届理事会能够尽心尽力地为分会的快速发展做出更加出 色的工作 ,为促进分会的繁荣昌盛、加深会员相互之间的友谊和了解做出应有的贡献。 中国体视学学会金相与显微分析分会供稿