【doc】昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育同步性

【doc】昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育同步性 昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育 同步性 动物学研究2009,Feb.30(1):99—104 ZoologicalResearch CN53--1040/QISSN0254??5853 D0I:l0.3724/SJ.1141.2009.01099 昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育同步性 周伟,刘钊,吴飞 r西南林学院保护牛物学学院,云南省高校森林灾害预警与控制重点实验室,云南昆明650224) 摘要:月平均采集并解剖滇蛙14—16只(雌雄约各半),测量体长,体重,脂肪体重,精巢重,卵巢重,精巢 体积和输卵管直径等.以体长为协变量做协方差分析,结果显示,精巢重,卵巢重,精巢体积,输卵管直径在年 周期内差异显着,呈周年规律性变化.滇蛙的繁殖期为4—6月,5月下旬至6月上旬为繁殖高峰.异速生长分析 和回归分析结果显示,性腺发育与体重和体长多呈正异速生长(1),个体增长对性腺的发育有显着影响.个体较 大的滇蛙年生殖频次至少为2次,这是提高繁殖成功率的繁殖策略之一.性腺发育与脂肪体重呈负异速生长(6<1). 脂肪体为繁殖和冬眠提供能量储备,脂肪体重在繁殖高峰期达最小值.少数脂肪储存不足的个体通过延迟冬眠时 问积累能量,以便安全越冬.相关性分析和交叉相关分析结果显示,两性生殖腺的发育具有显着的相关性,但生 殖腺的发育并非完全同步.雄蛙精巢的发育具有一定的滞后性,因为卯的成熟比精子的成熟需要更长的时间.但 精巢体积和输卵管直径发育具同步性,这恰是为授精做好了准备. 关键词:滇蛙;生殖器官;脂肪体;异速生长; 中图分类号:Q959.5文献标识码:A 同步性 文章编号:0254—5853一(2009)01—0099—06 GrowthandSynchronyofReproductiveOrgansinMalesandFemales ofRanapleuradeninKunmingArea,Yunnan ZHOUWei,LIUZhao,WUFei (Facul~ofConservationBiology,SouthwestForestryCollege,KeyLaboratoryofForestDisasterWarningandControlin YunnanHigherEducationInstitutions,KunmingYunnan650224,China) Abstract:FourteentosixteenspecimensofRanapleuraden(thenumbersofmaleandfemalealmostequa1)were collectedanddissectedeachmonth.Theirsnout— ventlength,weightofbodyfat,spermaryandovary,volumeof spermary,anddiameterofoviductsweremeasuredThelengthsofthesnout— ventswereanalyzedbyanANOasa covariatefactor.Theresultsshowedthatthereweresignificantdifferencesintheweightofspermaryandovary,volume ofspermary,anddiameterofoviduct,whichchangedannually.ThebreedingseasonofR.pleuradenappearedfrom ApriltoJuneandthebreedingpeakappearedfromlateMaytoearlyJune.Theanalysisofallometricandregression showedthatthegrowthofreproductiveorganswasmostlypositiveallometric(b>1)withsnout—ventlengthorbody weight.Thismeantthatthegrowthofreproductiveorganswassubstantiallyinfluencedbyindividualgrowth.The biggerindividualsspawnedatleasttwiceperyear,whichwasoneofthereproductivestrategiestoenhancesuccessful reproduction.Thedevelopmentofreproductiveorganswasnegativeallometric(b<1)totheweightofbodyfat.Body fatprovidedenergyforreproductionandhibernation.Weightofbodyfatdeclinedtothelowestpointduringthe breedingpeak.Whenlessfatwasdeposited.afewindividualswoulddelayhibernationinordertoaccumulatemore energytoensuresafelivingthroughthewinter.TheanalysisofaPearsoncorrelationandcrosscorrelationshoweda significantcorrelationinthedevelopmentofreproductiveorgansbothinmalesandfemales.However,developmentof reproductiveorgansinmalesandfemaleswerenotcompletelysynchronic,andthespermarygrewslowlybecausethe maturationofeggsrequiredlongertimecomparedtosperm.Volumeofspermarydevelopedsynchronouslywithdiameter ofoviduct,whichwasagoodpreparationforinsemination. Keywords:Ranapleuraden;Reproductionorgans;Fatbody;Allometry;Synchrony 收稿日期:2008—09—15;接受[J期:2008.12.15 基金工负目:云南省自然科学基金 (2000C0054M);RussellE.TrainEducationforNature(EFN)Program(RJ17);wwF项目 通讯作者 (Correspondingauthor),E-mail:weizhouyn@163corn;weizhou@publickm.yn.cn 100动物学研究3O卷 繁殖季节两栖类会出现抱对,呜叫和产卵等行 为.在外部形态上,有的雄性婚垫变大,声囊变得 明显等.生理上则表现为性腺和输卵管变大,生殖 细胞发育成熟,血液中性激素含量增加等(Zhanget al,1985;Masato,1996;Tsai&Tu,20011.生殖后蛙 的体重,性腺重,卵泡性状等均与繁殖前存在明显 差异,繁殖器官或某些物质会随季节变化呈明显的 周年变化(Zhou&Sun,1997;Li,1998).而随着繁 殖结束,一切变化逐渐回归正常状态.目前关于野 生条件下蛙类生殖系统生长的年周期变化和发育 的同步性研究不多.对昭觉林蛙生殖腺及附属器官 研究表明,该物种存在明显的年周期变化,且雌雄 性腺的发育具同步性(Zhouetal,2008).棘腹蛙的 性腺发育也具有周年变化规律,但精巢的发育似乎 受季节变化的约束不明显(Li,1998).本研究期望 通过系统观测滇蛙(Ranapleuraden)生殖器官的年 周期变化,分析其生殖器官的生长速度及发育的同 步性,探寻在生长过程中生殖器官的变化趋势,生殖潜力和适应策略,解释滇蛙在繁殖过程中的行为 适应及其生物学意义. 1材料与 研究标本于2002年7一l1月和2003年3—6 月采自昆明市石林县西街口,每月中或下旬采集一 次.采集的标本立即用5%的甲醛溶液浸泡,保存 待用.采集时观察并记录滇蛙栖息地生境状况. 解剖结果证明,体长小于35.0mm的个体性腺 发育不成熟,故研究标本择体长大于35.0mm的个 体.月均采集和解剖116只(雌雄约各半),测量 它们的体长和称量体重(AB204.S型电子分析天平, 精度为1rag);沿腹面剪开腹腔,取出左侧脂肪体, 精巢或卵巢,用电子分析天平分别称量;将离体生 殖器官置于指形管中分别保存. 用XTB.1型解剖镜(最大精度为0.025mm)~,0 量精巢和卵巢的长径和宽径(×10倍),输卵管直径 (X40倍)和卵径(×20倍).为保证卵径测量的准确 性和减d,N量误差,随意选择解剖镜视野中相连的 15个卵,测量卵径大小,取其平均值.如果卵巢中 存在颜色不同的卵,先不分颜色测量15个相连卵 的卵径,而后分别测量15个不同颜色卵的卵径, 最后求其平均值. 以Kolmogorov—Smironov检验数据的正态性, 非正态数据采用ln转换为正态数据.用线性回归分 析,协方差分析(ANCOVA),单因素方差分析 (ANOVA)和最小显着差法(LeastSignificant Difference,LSD)多重比较处理数据.异速生长分析 的公式为,其中为自变量,】,为因变量,a 为异速生长常数,6为异速生长指数.当b=l时,y 和肭等速生长;当b>l或b<l时,嘣.盼别为正异 速生长和负异速生长(Gould,1966).本文分别把体 长,体重和脂肪体重定义为自变量,其余变量为 因变量】,.采用交叉相关分析,分析雌雄滇蛙生殖 腺发育的同步性.所有数据处理和制图在SPSS 13.0,Excel2003和Eviews5.0中进行. 2结果 2.1生殖腺季节变化 以体长为协变量的协方差分析结果显示,雄蛙 精巢重量(,52=2.477,P<0.05)和体积,52:3.219, P<0.01),雌蛙的卵巢重量(.64=9.864,P<0.001)有 显着的季节性变化.单因素方差分析结果显示,雌 蛙输卵管直径(.65=7.650,P<0.001)有显着的季 节性变化.最小显着差法多重比较结果表明,雄蛙 精巢6月份最重,7月份最轻;精巢体积亦同.雌 蛙卵巢5月份最重,8月份最轻;输卵管直径亦同(图 1,. 2.2生长与异速生长 精巢重,精巢体积,卵巢重和输卵管直径分别 与体长呈正异速生长(l1;卵巢重,精巢体积和输 卵管直径分别与体重呈正异速生长:精巢重与体重 接近等速生长(6?1);雌雄生殖腺与脂肪体重均呈 负异速生长(6<1)(表1).脂肪体重在10月最重,6 月最轻(图2). 2.3生长与生殖腺的发育 相关性分析结果表明,雌蛙的输卵管直径分别 与体长和体重,卵巢重与体重呈高度的正相关 (r>0.70,P<0.O1).雄蛙精巢重,精巢体积分别与体 长和体重呈中度的正相关(0.07>r>0.40,P<0.01). 雌,雄生殖腺均与脂肪体无明显的相关性 (P<0.01)(表2).分别建立雄蛙体重与精巢重,体长 与精巢体积,雌蛙体重与卵巢重,体长与输卵管直 径的线性回归模型,雌雄滇蛙的生殖腺分别与各自 的体长和体重呈线性相关关系(图31.解剖2003年 6月的20只雌性滇蛙,确认4只大于58.0mm的个 体均已产过卵,但卵巢中仍有较大的卵粒(平均卵径 1.33mm).据卵子直径及其生长速度推测,这4只 1期周伟等:昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育同步性l01 蛙 霹 辨 040 0 020 O10 0 0.035 0O3O 0.025 0.020 ? 妻0.015 1=暑= 萄c0.010 嚣 0005 O 口精巢巫Weightofspermary口卵巢重Weightofovary 3456789l0I134567891011 月份Month 图12002--2003年滇蛙生殖腺的季节变化 Fig.1SeasonalchangesinreproductiveorgansofRanapleuradenfrom2002to2003 24 2.O I6 1.2 08 O.4 O 表1滇蛙生殖器官与体长,体重和脂肪体重的异速生长分析 Tb.1Theallometricanalysisbetweenreproductiveorgansandbodylength,Weightandfat bodyofRanapleuraden 自变量因变量y 异速生长常数a异速生长指数b 早早 体长SVL(mm) 体重WB(mm) 脂肪体重wF(g) 精巢重ws\~P巢重WO(g) 精巢体积VS(ram)\输卵管直径 精巢重ws\卵巢重WO(g) 精巢体积VS(mm)\输卵管直径 精巢重ws\Op巢重WO(g) DO(mm) 精巢体积VS(mm),输卵管直径DO(mm) 1-2×l0 1.4×10. 0.O0l2 0.9842 0.O169 24.1l53 9.3×10. 1.9×10—8 2.7×l0 O.O136 0.4876 1.2416 2.9736 3.6194 09433 1.1484 0.0388 0.0402 8.7529 4.4341 2.92l2 1.4480 . 0.8976 O.15l6 DO:Diameterofoviduct;SVL:Snout.ventlength;VS:Volumeofspermary;WB:Weightofb ody;WF:Weightofbodyfat;WO Weightofovary;WS:Weightofspermary. 表2滇蛙生长与生殖发育相关性 Tab.2PearsoncorrelationbetweengrowthandreproductivedevelopmentofRana 'P<O. 05."P<0l0l.表中缩写同表1.AbbreviationsinthetablealethesameasTab.1 345678 玎协Month 图22002--2003年滇蛙脂肪体重的季节变化 Fig.2Seasonalchangesinfatbodyweight ofRanapleuradenfrom2002to2003 滇蛙在6月中下旬,最迟7月上旬将要再次产卵. 2.4生殖腺发育的同步性 雌雄滇蛙生殖腺发育月变化的相关性分析结 果表明,除精巢重与输卵管直径外,精巢重与卵巢 重显着正相关(0.687,P<O.05),精巢体积分别与 雌蛙卵巢重(0.776,P<O.05),输卵管直径(O.700, P<O.05)显着正相关.精巢体积与输卵管直径的交叉 相关分析结果表明,精巢重与卵巢重的超前滞后零 一uJ暮JIupl^''J0矗lagEI盘,?棼&墨 208642O c=n 一3#言毛萝器 ^l?,夸m#一&?Jo?暑;10?嚣 OSO5O5O5O431,?,'l 寄一日兽a(Is 一*氢}重; 动物学研究3O卷 奄,一 ? 蕈 蚤f 譬 g g 一 ? > 站 曼 蠢 量. 霎:o 蕊O , , , 0 0 鬈 : 》 蓑 露 515253545 蛾蛙棒霞Femalebodyweight(g】 图3滇蛙生殖腺与体长和体鼋的关系 Fig.3Relationshipbetweenreproductiveorgansandsnout—ventlengthorbodyweightofRanapleuraden J塑f+ilil8gIead 酗_——_ 豳}一 嘲{—一 _l? - ;l l:i- ;} j00,61s606156 f10.{728{399 {2.o307-0.3586 {3-0.40O6.o.2179 I4019870.0875 l50.00000000 {60.00000000 l7000000000 4滇蛙精巢重与卵巢重(左),精巢体积与输卯管直径(右)的交叉相关分析 Fig.4Crosscorrelationanalysisbetweenweightofspermaryandovary(1eft),spermaryvolu meandoviductdiameter (right)ofRanapleuraden 每一柱状图的两侧虚线对应着I}负:倍差i表示滞后期,Iag和lead是相应的交叉相关系数,分别表示滞后和先行.WS,WO,VS, DO含义同表1. Thebrokensymmetricallinestohistogramcorrespondwithpositiveandnegativedoublestan darddeviation.Letter"i.texpressesthelagphase.The numbersunderlagorleadarecrosscorrelationcoefficientsrespectivelyshowndelayoradvan ce.WS,WO,VS,DOarethesameasintheTab.1. 期(即原始序列,i--0时)的相关系数小是最大值, 精巢重与卵巢重在1,2期(i--1和i=2时)的值较大, 精巢体积与输卵管直径在超前滞后零期的值较大 (图4).由此表明,雌,雄滇蛙的生殖腺重量的发育 存在时滞性,精巢体积和输卵管直径发育具同步 性. 3讨论 3.1生殖腺发育与繁殖时间 广泛分布物种的繁殖时间随地域而异.有研究 认为,滇蛙的繁殖期为4—7月(Yang,1991),但 也有的认为其繁殖期为6—7月(Yeetal1999). 两种结论均值得商榷,因为它们均未给出具体的地 点.滇蛙广泛分布于中国西南的云,贵,』I/(Yeetal, 1999).据作者近年野外观察,在云南不同地理纬度, 不同海拔,由于温度,湿度和降水等的差异均可导 致滇蛙的繁殖时间不同. 昆明地区滇蛙生殖与降雨有着较密切的关系. 滇蛙出蛰后,其生殖腺于3月份开始迅速发育,5 月份输卯管直径和卵巢重均达最大值,而6月份二 者均比5月份的小(图1),多无成熟或接近成熟的卵 粒,输卵管呈淡黄色.而输卵管变黄是蛙类产卵繁 殖后的特征之--(Zhou,1956).野外观察和解剖学证 据均表明,滇蛙的繁殖期为4—6月,5月下旬至6 月上旬为其繁殖高峰.滇蛙的繁殖场主要为稻田和 浅静水等区域,昆明地区4月中下旬许多农田己开 始水稻育秧和耕作,为较早繁殖的滇蛙提供了水的 条件.…般5月开始降雨,恰与滇蛙的繁殖盛期吻 一一篓窆F.,..-.......-.,iL6??如O: 1期剧伟等:昆明地区滇蛙两性生殖器官的生长及发育同步性 合.而每年降雨的早晚,降雨量的多少则影响着多 数个体进入繁殖的时间. 3.2生殖腺发育与繁殖策略 个体增长对性腺的发育有显着影响.伴随个体 生长繁殖能力逐渐提高,一年中多次产卵是提高繁 殖成功率的繁殖策略之一.解剖结果证实,个体较 大的滇蛙年产卵可能不止1次.对棘腹蛙(Rana boulengeri),小弧斑姬蛙(Microhylaheymonsi),大 头蛙(Ranakuhlii)等的观察证明,它们在繁殖季节也 有多次产卵现象,其中小弧斑姬蛙一年中产卵超过 4次,且第2次产卵量最多(Cai,1995;Li,1998;Tsuii &Lue,2000).一年中多次产卵的滇蛙个体应是种群 中较为健壮的个体,它们一年中多次产卵可以提高 繁殖成功率,保证将自己的遗传信息传下去,是成 功进化的繁殖策略之一.棘腹蛙也属于多次产卵类 型(Li,1998).对昭觉林蛙(Ranachaochiaoensis)的 研究表明,l0月为其主要的产卵时期,11月基本 停止产~J(Zhouetal.2008),且未发现其个体一年有 多次产卵.这可能与它产卵已处于冬季,气候与食 物资源已不利于其生殖腺再次发育. 同域分布蛙类繁殖期的分化可避免产卵场和 食物资源的竞争.昆明地区的滇蛙与昭觉林蛙多呈 同域分布,但它们对生境选择和利用的差异避免了 资源竞争(Zhouetal,2006).更重要的是它们的繁殖 期是错开的,滇蛙的为4—6月,昭觉林蛙的为10 月(Zhouetal,2008).这就更有力地保证了避免产卵 场的竞争及蝌蚪为食物资源的竞争. 3.3脂肪积累与繁殖和冬眠 脂肪体为繁殖和冬眠提供能量储备.滇蛙性腺 发育与脂肪体呈负异速生长f表1),滇蛙脂肪体重量 的年变化与其繁殖和冬眠有极为密切的关系.对昭 觉林蛙和中华蟾蜍的研究也有类似结果(Zhouetal, 2008;Zhou&Sun.1997). 滇蛙进入冬眠的时间与繁殖结束后脂肪体存 储量的多少有关.繁殖结束后,滇蛙的脂肪体重明 显增加,这是为安全越冬储备能量.据野外观察, 大多数滇蛙于10月下旬或11月上旬进入冬眠,但 有少部分雌性个体l1月下旬才冬眠.这部分个体 推迟进入冬眠时间可能与其脂肪存储量过少有关, 脂肪体过小则不足以维持整个冬眠期的能量需要, 故推迟进入冬眠时间.尽管11月环境条件已经严 酷,但由于多数种类及滇蛙的大多数个体己冬眠, 此时种群密度低,种间竞争小,后进入冬眠的个体 获得食物的机会相对而言有所增加.然而,11月份 雌性滇蛙脂肪体的重量仍然比l0月的小,这可能 还是与当时的食物不足有关.11月下旬才进入冬眠 的雌蛙个体要比较早时候就进入冬眠的雌蛙个体 少冬眠近一个月的时间,即后进入冬眠的雌蛙在冬 眠过程中所消耗的脂肪体重量要比早进入冬眠的 雌蛙消耗的少.因此,相对于较早冬眠的雌蛙而言, 11月下旬进入冬眠的雌蛙虽然存储的脂肪体较少 也能安全越冬. 3.4两-I生生殖腺发育同步性 滇蛙两性生殖腺的发育具有显着的相关性,但 生殖腺的发育并非完全同步.卵巢发育早,历时时 间长;精巢的增长具有一定的滞后性(图4).因为与 精巢的发育相比,卵巢中卵的成熟比精子的成熟需 要更长的时问,所以二者重量的增加不同步.随着 卵巢的重量增加,卵发育成熟,输卵管膨大,开始 为产卵做准备.与此相对应,精巢体积快速增长, 为授精做好了准备.所以,精巢体积和输卵管直径 发育具同步性,这也是繁殖策略之一. 与滇蛙不同,虽然昆明地区昭觉林蛙各月问雄 性精巢重与雌性卵巢重亦呈极显着的正相关,但两 性生殖器官的发育完全同步.其繁殖高峰期集中在 10月,且一年只有一次繁殖(Zhouetal,20081.雌 雄个体生殖器官发育的完全同步有利于节省交配 时间,提高交配和繁殖的成功率;也有利于卵和蝌 蚪更早的进入适宜生境,保证成功越冬.如果发育 不同步,面对11月之后更严酷的环境它将无法繁 殖.而滇蛙的繁殖高峰在每年的5—6月,正值雨 季,较好的水热和食物条件有利于雌雄蛙生殖腺充 分发育成熟.冈此,滇蛙的两性生殖腺重量发育不 同步是由于无环境胁迫的结果,发育更为成熟的卵 细胞能为后期卵裂的发生提供更多的能量储备,有 利于受精卵的正常发育. 致谢:西南林学院野生动植物保护利用专业O2 级硕士研究生潘晓赋协助标本采集等工作,谨表谢 意. 104动物学研究3O卷 参考文献: CaiMZ.1995.Apreliminarystudyonthereproductivefrequencyof MicrohylaheymonsiVogt【J].ChineseJournalofZoology,30(5):9-10. f蔡明章.1995.小弧斑姬蛙生殖频次初探.动物学杂志,30(5): 9?lO.】 GouldSJ.1966.Allometryandsizeinonto-genyandphylogeny[J】.Biol Rev,41:587-640. 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ZhaoEM,HuangMH,ZhongY_1999.FaunaSiniea,Reptilia,Vol—HI, Serpentes[M】.Beijing:SciencePress,1-460.【赵尔宓,黄美华,宗 愉.1998.中国动物志爬行纲第三卷?有鳞目蛇亚目.北京:科学出 版社,251.253.] ZhaoEM.2006.SnakesinChina(I)fM】.Hefei:AnhuiScienceand TechnologyPublishingHouse,261-261.【赵尔宓.2006.中国蛇类(上) 合IE:安徽科学技术出版社,261—261.】 ZhaoEM.2006.SnakesinChina(II)【M】.Hefei:AnhuiScienceand TechnologyPublishingHouse,210.【赵尔宓.2006.中国蛇类(下).合 肥:安徽科学技术出版社,210.】 ZhaoEM.2003.ColouredAtlasofSichuallReptiles【M】.Beijing:Chinese ForestryPublishingHouse,182.183.『赵尔宓.2003.四川爬行动物原 色图鉴.北京:中国林业出版社,182—183.】