渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢和身体成分的影响

渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢和身体成分的影响 渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢 和身体成分的影响 兽类,2007,27(1):18—25 ActaTheriologicaSinica 渐变的光周期和温度对布氏田鼠能 量代谢和身体成分的影响 张志强张丽娜王德华 (1中国科学院动物研究所,农业虫害鼠害综合治理研究国家重点实验室,北京100080) (2安徽农业大学动物科技学院,合肥230036)(3中国科学院研究生院,北京100049) 摘要:为探讨在同时逐渐缩短光照时间和降低温度的过程中,动物能量代谢水平和身体成分的适应性变化,我 们以成年雄性布氏田鼠为对象,测定了温度为20~C和光周期为12L:12D(对照组),以及从温度为20~C和长光 照条件(16L:8D)逐渐转换到温度为4~C和短光照条件(8L:16D)的过程中(实验组),其体重,静止代谢率 和能量摄入的变化,以及经过8周驯化后身体器官和组织重量的变化.结果发现:实验组动物的体重增长率低 于对照组.在驯化期间,静止代谢率无组内和组间差异.实验组动物的 干物质摄入,能量摄入和消化能等组内 差异不明显,但对照组动物在驯化的第8周显着降低.实验组动物的 能量摄入水平在驯化后显着升高;小肠和 胃的干重,以及小肠和心脏等器官的湿重也都显着高于对照组.结果 明,布氏田鼠能够采取降低体重,增加 能量摄入和调整体内某些器官和组织重量的方式来适应变化的环 境条件. 关键词:光照周期;环境温度;布氏田鼠;能量代谢;身体成分 中图分类号:Q494文献标识码:A文章编 号:1000—1050(2007)O1—0018—08 Effectsofreducingphotoperiodandtemperatureonenergymetabolism andbodycompositioninBrandt’Svoles(Lasiopodomysbrandtii) ZHANGZhiqiang,ZHANGLina,WANGDehua” (1StateKeyLaboratoryofIntegratedManagementofPestInsectsandRodents,Instit~eofZoology,zkChineseAcademyofSciences.Beijing 100080.China) (2CollegeofAnimalScienceandTechnology,AnhuiAgricultureUniversity,Hefei230036.China) (3GraduateSchoolofzkChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China) Abstract:Inordertoexploretheadaptivechangesinenergymetabolismandbodycompositioninresponsetoagradualre— ductioninbothambienttemperatureandphotoperiod,maleadultBrandt’Svo les(Lasiopodomysbrandtii)wereraisedun— dertheconditionsof20~Cand12L:12Dphotoperiod(controlgroup).Thetreatmentgroupwaschangedfrom20~Cand 16L:8Dphotoperiodto4~Cand8L:16Dphotoperiod(treatmentgroup)overaperiodoffiveweeksandthenmaintainedat thoseconditionsforafurther3weeks.Changesinbodymass,restingmetabolicrates(RMR),energyintake,andwetand drymassoforgansandtissuesweremeasuredattheendoftheacclimation.Thegrowthrateofbodymassintreatmentvoles waslowerthancontro1.RMRshowednosignificantdifferenceseitherwithinorbetweengroups.Nosignificantdifferences weredetectedindrymatterintake,energyintake,anddigestibleenergyintakeintreatmentvolesduringthewholeacclima— tionperiod,whiletheseparametersweresignificantlyreducedwithincontrolvolesattheendofacclimation,andweresig— nifieantlylowerthanthoseintreatmentvoles.Smallintestineandstomachdrymass,aswellasthewetmassofsmallintes— tine,heart,lung,liverandkidney,weresignificantlyhigherintreatmentvolesthanincontrols,butnosignificantdiffer- enceswerefoundinthemassofotherorgansandtissues.Theseresultssuggestthatreducingbodymassandincreasingan— ergyintake,togetherwithadjustingthemassofsomeorgansandtissues,areim portantphysiologicalchangesinBrandt’S volestoadaptthechangingenvironmentalconditions. Keywords:Bodycomposition,IBrandt’Svole,IEnergymetabolism,IPhoto period,ITemperature 在季节性环境中,光周期逐渐缩短和环境温度逐渐降低是冬季即将 来临的重要信号(Heldmaier 基金项目:国家自然科学基金资助项目(30430140,30570230);中国科 学院动物行为学海外创新团队资助项目(CXTDS2005—4) 作者简介:张志强(1973一),男,讲师,主要从事脊椎动物生理生态学研 究. 收稿日期:2006—04—28;修回日期:2006—09—06 通讯作者,correspondenceauthor,E—mail:wangdh@ioz.ac.ca 1期张志强等:渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢和身体成 分的影响19 eta1..1985;Heldmaiereta1.,1989).在短光照 条件下,一些动物的体重明显增加,如环颈旅鼠 (Dicrostonyxgroenlandicus,Nagyeta1.,1995),而 黑线毛足鼠(Phodopussungorus,Klingensporet a1.,2000)和布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii, ZhaoandWang,2005;LiandWang,2005)则显着 下降.光周期对布氏田鼠和长爪沙鼠(Meriones unguiculatus)的静止代谢率(Restingmetabolic rate.RMR)和能量摄入水平均无明显影响,但体 重对光周期的反应具有时段性(李兴升等, 2003),而后来的研究发现,单独的短光照也能显 着提高长爪沙鼠(ZhaoandWang,2006a)和布氏 田鼠(ZhaoandWang,2006b)的能量摄入水平. 在冷驯化条件下,无论是实验啮齿类,还是野生小 型哺乳动物,它们产热器官的重量和身体成分都会 发生适应性变化,如布氏田鼠(李庆芬等,1994) 和根田鼠(Microtusoeconomus,王德华等,1996) 等;能量摄入水平亦随之增加,如大鼠(Abelenda eta1.,2003)和长爪沙鼠(李兴升等,2004)等. 短光照与低温共同作用可进一步提高布氏田鼠 (李庆芬等,1995),棉鼠(Sigmodonhispidus,To— masiandMichell,1996),高原鼠兔(OchotonaCUr- zoniae)和根田鼠(Wangeta1.,1999)等物种的 褐色脂肪组织(Brownadiposetissue,BAT)和肝脏 的重量.Deveci和Egginton(2002)在褐家鼠 (Rattusnorvegicus)和金色中仓鼠(Mesocricetusau— ratus)中模拟了夏季至冬季光周期和温度转变过程 中动物的器官重量和身体成分的适应性变化.目前 在野生小型哺乳动物中尚未见到相关研究. 布氏田鼠是典型的温带草原群居性鼠种,在自 然环境中每年面临长达5—6个月的寒冷时期.目 前,关于温度(李庆芬等,1994;王煜等,2001; LiandWang,2005;ZhangandWang,2006),光 周期(李兴升等,2003;ZhaoandWang,2005, 2006)和食物质量(陈竞峰等,2006)对其产热 能力和能量代谢水平的影响,已有较多报道.温度 和光周期对产热能力的交互作用也有过研究(李 庆芬等,1995).在室外季节驯化条件下,布氏田 鼠以降低体重,提高非颤抖性产热能力和增加能量 摄入来抵御寒冷(LiandWang,2005).在本实验 中,我们在室内条件下模拟光周期和温度从夏季到 冬季的转变过程,对其体重,RMR,能量摄入和 身体成分等进行了测定,以分析布氏田鼠在变化的 环境条件下逐渐适应的生理生态学机制. 1和方法 1.1实验动物 实验用布氏田鼠为2000年5月捕自内蒙古锡 林郭勒盟,在实验室内饲养,繁殖的个体.共选用 成年雄鼠13只,动物被随机分为实验组(7只) 和对照组(6只),平均体重分别为43.9?1.1g (SE)和41.6?2.2g.放入代谢笼中单独饲养, 喂以北京科澳协力饲料有限公司生产的兔饲 料,动物可自由取食和饮水.在光照为12L:12D, 温度为20-4-1?的条件下适应3周后,开始正式实 验.实验组动物第1周的光周期为16L:8D,温度 为20?1?,以后每周光周期递减2h,温度降低 4?1?,至第5周光周期为8L:16D,温度为5? 1?,在这样的条件下延续至第8周末(图1).对 照组动物则一直处于光周期为12L:12D,温度为 20?1?的环境条件下.实验于2004年1月至3 月进行. 8 4 O12345678 驯化时间Acclimationtime(week) 图18周实验过程中光照时间和环境温度的变化 Fig.1Reducingambienttemperature(from20~Cto4~C)andlight (from16L:8Dto8L:16D)duringexperimentfor8weeks 1.2体重和RMR的测定 驯化期间,在每周的第7天测定一次RMR, 并在测定前后分别称量体重(?0.1g).RMR采 用封闭式流体压力呼吸仪在布氏田鼠的热中性区内 测定(30?1?)(李庆芬等,1994;Wangeta1., 2003),水浴控温,呼吸室体积为3.6L,用KOH 和足量食物.7天 为一个周期,在每周的第7天定时收集剩余食物和 粪便,在58cC烘箱中干燥至恒重,手工分离剩余 食物和粪便,称重.取部分样品(0.5—1.0g, ?1mg),用美国PARR公司生产的PARR1281氧 弹热量计测定其热值.仪器操作按说明书进行,每 次测定前以苯甲酸作为标准对仪器进行校对.能量 参数的计算公式如下(Liueta1.,2003): 摄入能(kJ/d)=摄入干物质量(g/d)×食 物热值(kJ/g) 粪便能(kJ/d)=粪便干重(g/d)×粪便热 值(kJ/g) 消化能(kJ/d)=摄入能(kJ/d)一粪便能 (kJ/d) 消化率(%)=消化能(kJ/d)/摄入能 (kJ/d)×100% 1.4器官解剖 在第8周测定RMR后,于次日处死动物.迅 速取出肩胛间BAT,肝脏,肺,心脏,附睾,贮 精囊,胸腺,肾上腺,胃,盲肠,小肠,结肠,肾 脏(一对)和睾丸(一对),以及.肾脏和睾丸周围 的白色脂肪组织,并称重(?1mg,胸腺和.肾上 腺?0.1mg),包于锡箔纸中,于58cC烘至恒重. 1.5数据统计 利用SPSSforWindows10.0软件包对数据进行 统计分析.用Kolmogorov-Smirnov测验进行正态性 检验,对消化率的原始数据进行了反正弦(Arc- sin)的平方根转化,对其余不呈正态分布的数据, 全部取自然对数进行标准化.为了去除体重的影 响,首先计算每个时间点的RMR,干物质摄入, 摄入能和消化能与体重之间的线性回归方程,再利 用回归方程计算预测值,然后计算残差(残差= 实测值一预测值).实验组与对照组动物的体重, 消化率和残差值的组内差异用多重比较(Leastsig- nificantdifferences,LSD),组间差异用独立样本t 检验(Independentsamplettest)进行检验.器官 重量的比较,以体重为协变量,用单因素协方差分 析(One—wayANCOVA)进行分析.文中数据均以 平均值?标准误(Means?SE)表示,显着性全部 为双尾检验,P<0.05被认为差异显着. 2结果 2.1体重 驯化开始时实验组和对照组动物的体重分别为 53.7?3.1g和51.0?3.2g,没有明显差异(t =一 0.605,=11,P=0.557).经过8周驯化后, 也无显着性差异(t=1.554,=11,P=0.148), 但分别比驯化开始时增加了15.7%和24.9%.对 照组动物的体重有上升的趋势,至第7周时达到最 大值(F门=20.134,P=0.000).实验组动物 的体重基本维持稳定(Ff7_:)=0.977,P= 0.461).除在驯化的第7周对照组动物的体重显着 高于实验组外(t=3.318,=11,P=0.005),其 它时间段无显着性差异(P>0.05;图2和表1). l 言? 婴 图2光周期和温度的渐变对布氏田鼠体重的影响 Fig.2Effectsofreducingphotoperiodandambient temperatureonbodymassinBrandt’Svoles 2.2RMR 实验组(Ff7_42)=0.402,P=0.895)和对照 组(Ff7_35)=1.167,P=0.347)动物的RMR组 内均无显着性差异,组间差异也不显着(P> 0.05;图3). 牙复 图3光周期和温度的渐变对布氏田鼠静止代谢率的影响 Fig.3Effectsofreducingphotoperiodandambienttemperature onrestingmetabolicrate(RMR)inBrandt’Svoles 1期张志强等:渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢和身体成 分的影响21 表1渐变的光周期和温度对布氏田鼠体重,干物质摄入,摄入能,消化 能和消化率的影响 Table1Effectsofreducingphotoperiodandtemperatureonthebodymass(BW),drymatterintake(DMI},energyintake(EI}, digestedenergy(DE)anddigestibilityinBrandt’svoles(Lasiopodomysbrandtii) 表中数值以平均值?标准误表示,同一行中上标字母不同表示差异显 着 Valuesaremeans?SE.Significantdifferences(P<0.05)areindicatedbydif ferentsuperscriptsinthesamelOW 2.3能量摄人 实验组动物的干物质摄人(F=0.269,P = 0.962),摄人能(Ff7421=0.219,P=0.979), 消化能(Ff7_1=1.129,P=0.364)和消化率 (Ff7_)=1.550,P=0.177)等组内差异都不显 着,而对照组动物的干物质摄人(Ff7_35)=3.797, P=0.004),摄人能(Fr7=2.411,P=0.040) 和消化能(F门35)=3.240,P=0.009)则在驯化 后显着降低,但消化率(F351=1.605,P= 0.167)的组内差异不显着(表1).实验组动物的 干物质摄入(图4A)和摄入能(图4B)在第1周 和第6至8周,消化能(图4C)在第4至8周都 显着高于对照组(P<0.05),但消化率在第6周 显着低于对照组(P<0.05),其它时期两组间没 有明显差异(P>0.05). 2.4器官和组织重量 实验组动物小肠(Fto)=6.810,P=0.026) 和胃的干重(FfI_to)=7.982,P=0.018),以及小 肠(F(1. 10)=9.642,P=0.011),心脏(F(1, 10)= 8.931,P=0.014),肺(F1o)=5.243,P= 0.045),肝脏(F1o)=10.702,P=0.008)和 肾脏(F1o)=5.783,P=0.037)的湿重都显着 高于对照组,实验组动物肩胛间BAT(F1o)= 1.528,P=0.245)和结肠(F(1_to)=2.856,P= 0.122)的湿重均大于对照组,但差异不显着.其 它器官的干重和湿重也无显着性差异(表2). 22兽类27卷 对照组Contml实验驵Treatment 表示差异显着(P<0.05).BAT:褐色脂肪组织;IBAT: 肾脏周围的WAT Theasteriskrepresentssignificantdifferences(P<O.05).BAT: T瞩rAT:WATaroundtestes;KWAT:WATaroundkidneys. 3讨论 肩胛间BAT;WAT:白色脂肪组织;TwAT:睾丸周围的WAT;KWAT: Brownadiposetissue;IBAT:InterscapularBAT;WAT:Whiteadiposetissue; 体重是反映动物营养状态的一个重要指标,其 稳定性依赖于能量摄人和能量消耗之间的平衡.我 们的结果表明,随着光照时间的缩短和环境温度的 逐渐降低,实验组布氏田鼠的体重增长率低于对照 组,经8周驯化后体重明显比对照组降低,但同时能 量摄人水平显着升高.在季节性环境中,大多数小 型哺乳动物的体重在冬季会降低以减少总能量的消 耗,如欧孵(Clethrionomysglareolus),加氏孵(Cle— thrionomysgapperi)和金色中仓鼠(Klauseta1., 1988;MerrittandZegers,1991;Concannoneta1., 2001)等.当从长光照转人短光照时,环颈旅鼠的 体重明显增加(Nagyeta1.,1995),而黑线毛足鼠则 显着下降(Klingensporeta1.,2000),这主要与摄人 能的降低有关(KnopperandBoily,2000).Larkin 等(1991)发现,大鼠的体重在短光照条件下比长光 照时低,并认为这是由于长光照条件下大鼠对能量 进行了重新分配并使之在体内得以储存的结果,与 摄人能无关.在驯化的前2周,实验组布氏田鼠的 体重有增加的趋势,在第1周时摄人能显着高于对 照组,由于此时的温度与对照组相同,说明体重的增 加主要是由长光照引起的.Zhao和Wang(2005)的 研究也表明,在4周的光周期驯化过程中,长光照布 氏田鼠的体重在第l7天之后显着高于短光照者. 在驯化后期,尽管实验组布氏田鼠的体重增长受到 抑制,但摄人能和消化能仍显着高于对照组,能量摄 人可能主要用于维持体重平衡和抵御寒冷.而在室 外季节驯化条件下,布氏田鼠的体重在冬季明显下 降,同时能量摄人水平显着上升(LiandWang, 2005),这与本实验的结果相似.布氏田鼠是典型 的温带草原群居性鼠种,不冬眠,其生活环境的气候 条件变化剧烈,夏季短暂温暖,冬季漫长严寒(宛新 荣等,1998).冷驯化对布氏田鼠的体重无明显影 响(李庆芬等,1994,1995),低温和短光照的交互作 用能抑制其体重增长(李庆芬等,1995).布氏田鼠 1期张志强等:渐变的光周期和温度对布氏田鼠能量代谢和身体成分的影响23 20]A一一1-_一实验组Experiment 1.’ 垂i147].一一一一一一二一】,一蛾壹1.r一一’,?.gJ1. 一一’一 ::— 古8_L———————————— , 300 _口 25o 琴 200 瑚 l2345678 驯化时间Acclimationtime(week) 图4光周期和温度的渐变对布氏田鼠干物质摄入(A),摄入 能(B)和消化能(c)的影响 Fig.4Effectsofreducingphotoperiodandambienttemperatureon drymatterintake(A),energyintake(B)anddigestedenergy(c) inBrandt’Svoles 可能以光周期作为冬季即将来临的环境信号(Zhao andWang,2005,2006b),低温则能进一步加强这 种信号作用.当面临持续的短光照和低温环境时, 其摄食和消化水平提高,以降低体重和增加食物摄 入的方式来维持自身的能量平衡. 在8周的驯化过程中,布氏田鼠的RMR没有显 着变化,这与室外季节驯化的研究结果一致(Liand Wang,2005).在自然环境中,大多数小型哺乳动 物在秋,冬季的RMR要比夏季高(Lovegrove, 2005),但也有些动物维持不变,如高原鼠兔(Wang eta1.,1999)等.李庆芬等(1995)认为,低温和短 光照都能显着影响布氏田鼠的RMR,两者的交互作 用能进一步加强此作用.Zhao和Wang(2005)也认 为,短光照对布氏田鼠的RMR有显着效应.而在 温和的环境条件下,即使长时间处于低温和短光照 条件下,布氏田鼠的RMR仍然保持稳定,说明它对 逐渐变化的环境条件具有较强的耐受性,不需要通 过提高自身的代谢水平来适应环境的变化.布氏田 鼠冬季生境的地表温度可达一25?一一42?,其洞 道内温度亦在一20?左右(施大钊和海淑珍, 1996).我们设置的最低温度值为4?,也许环境温 度的进一步降低将会导致其RMR升高. 我们的结果表明,实验组布氏田鼠小肠和胃,心 脏,肝脏,肺和肾脏等器官的重量都高于对照组,但 睾丸,肾上腺和胸腺的重量无显着差异.在30?和 6?条件下驯化4周的大鼠,其肝脏,肠,胃和心脏等 的重量也显着增加(HerouxandGridgeman,1958). Deveci和Egginton(2002)对褐家鼠和金色中仓鼠的 研究表明,在渐变的光周期和温度条件下,两种鼠心 脏和肺的重量明显增加.布氏田鼠是非冬眠动物, 一 年之中有5—6个月生活于寒冷环境中,心脏重量 的增加有利于抵御严寒.消化道的形态与食物的质 量和成分有关,食物质量和能量胁迫对橙腹田鼠 (Microtusochrogaster)消化道的形态有明显影响. 当面临低温胁迫时,其小肠的长度和重量增加,当取 食高纤维食物时,盲肠的长度和重量增加(Grosset a1.,1985).在自然环境中,布氏田鼠的食性存在 季节变化(王桂明等,1992).在小肠和胃的干重增 加的同时,布氏田鼠的摄人能和消化能也大幅度提 高,说明消化道容积的增加,提高了处理和消化食物 的能力. 此外,布氏田鼠肩胛间BAT的含量比对照组 高,但差异不显着,而肝脏的湿重却显着高于对照 组.在渐变的光周期和温度条件下,金色中仓鼠肩 胛间BAT的重量前4周增加,后4周则下降(Deveci andEgginton,2002).与其他组织相比,在冷驯化 期间BAT的增重是最明显的,大鼠肩胛间BAT增 加了30%,其它部位的BAT增加了14%,金色中仓 鼠则分别增加了35%和120%(DeveciandEggin— ton,2002).布氏田鼠在冷暴露10d及20d时BAT 的重量增加迅速,但30d时有所下降(李庆芬等, 1994).在静止状态下,肝脏产热可占总体产热的 25%左右(Schmidt—Nielsen,1997).Li等(2001)的 研究表明,在冷驯化条件下,中缅树晌(Tupaiabe— langeri)和大绒鼠(Ethennomysmiletus)肝脏占体重 的百分比显着上升,而布氏田鼠,长爪沙鼠和达乌尔 黄鼠(Spermophilusdauricus生存能力 的重要方式. 参考文献: AbelendaM,LedesmaA,RialE,PuertaM.2003.Leptinadministra— ti0ntocold—acclimatedratsreducesbothfoodintakeandbrownadi— posetissuethermogenesis.JournalofThermalBiology,28:525— 530. 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