植物细胞程序性死亡分子机制和信号转导

·综述与专论· 生物技术通报 BIoTEcHNoLOGYBULLRTIN 2008年第1期 植物细胞程序性死亡分子机制和信号转导 丁宁 沈元月 冯永庆 秦岭 (北京农学院植物科学技术系，北京102206) 摘要： 细胞程序化死亡(PCD)在植物的发育、抗病及植物与环境互作等过程中发挥着极其重要的作用。了 植物细胞凋亡发生的特征及其检测技术，概括了植细胞凋亡的分子机制，综述了植物细胞凋亡相关激素种类及其信号转 导机帝j，并对植物细胞凋亡存在的问题进行分析争展望。 关键词： 程序性死亡信号传导分子机制 MoleculeMechanismandSignalTranslationofProgrammedCell DeathinPlants DingNingShenYuanyueFengYongqingQinLing (DepartmentofHamScienceandTechnology，BeijingAffi池rdCollege，BeOing102206) Abstract：Programmedcelldeath(PCD)playedanimportantfunctionoilplantgrowthanddevelopment，disease resistanceandtheinteractiombetweenplantanditsenvironment．Thisarticlegivesabriefintroductionofthecharacters andtestmethodsofprogrammedcellinplantweresummarized．Themoleculemechanismofplantprogrammedcell， relatedhormonesanddleirsi泓altranslationmechanismwerereviewed．Someproblemstobefurtherresolvedinthe &ldofPCDresearchwerediscussed． Keywords：ProgrammedcelldeathSign止transhtionMoleculemechanism 细胞程序性死亡(programmedcelldeath，PCD) 是指细胞主动的有序的死亡，是一种生命的现象。 PCD的概念是由Gluchsman在1951年首先提出【11， 主要是研究、观察两栖类动物的变态现象。从20世 纪80年代以来。关于动物PCD的研究已取得了许 多进展。人们越来越明确认识到PCD在动物生长 发育中，特别是在维持动物体内细胞和组织的平 衡、特化、形态建成与防病抗病过程中发挥重要的 作用。有关植物细胞PCD的研究起步较晚，1985 年．我国学者尤瑞麟[21首次报道了正常小麦珠心细 胞衰退过程的超微结构变化。1994年Greenberg等 提出了植物对病原体的防御反应中存在类似动物 细胞的程序性死亡现象【31。之后，植物学家从组织 学的变化、超微结构、组织化学、细胞化学、生物化 学及分子生物学机理等方面进行了研究，找到了植 物PCD的证据，认识到植物同动物一样，在各个阶 段的生长发育存在PCD现象．并在植物的正常生 长和抵御不良环境过程中承担着重要的角色。引起 了人们对其机制的广泛而深入的研究。目前，植物 PCD已成为植物发育生物学研究的一个热点。PCD 之所以能够成为当今生命科学中研究的重要课题。 除了它广泛存在的生物学意义之外。在很大程度上 得益于PCD检测方法的迅速发展。 1 植物PCD的特征及其检测技术 1．1 植物PCD的形态学特征及分子生物学特征 在形态上．近年来研究表明。植物与动物细胞 PCD有许多相似的特征，包括细胞形态和DNA降 解变化等。典型的细胞程序性死亡的形态学变化过 程是：早期细胞体出现收缩，密度加大，细胞器完整 但紧密压缩，核浓缩，染色质分布于核膜边缘，随后 收稿日期：2007-06-10 基金项目：北京自然科学基金(6042004)；北京都市农业学科群(XKl00190553)资助 作者简介：丁宁(1979-)，女，硬士，研究方向：生物化学和分子生物学 通讯作者：秦岭。E-mail：qinlingbae@126．COIll 万方数据 26 生物技术通报BiotechnologyBulletin 2008年第1期 由膜包围DNA片断而形成凋亡小体。细胞核在细 胞PCD过程中起核心作用．但在不同细胞PCD过 程中，细胞核的形态学变化并不完全相同，其原因 可能是PCD细胞的状态不同以及所处的分化阶段 不同所致。在生化上．PCD细胞表现为核酸内切酶 活性增加．是染色质降解，核DNA从核小体间降解 断裂，产生带有3’．OH末端的、大小不同的寡聚核 小体片段．其片断大小为180～200bp的倍数．经琼 脂糖凝胶电泳。可见“梯形”DNA条带(DNA ladder)。 1．2 植物PCD检测方法 PCD的形态学特征是判断有无发生PCD的基 础，经历PCD的植物细胞呈现一些典型的形态学 特征。细胞形态学观察常用的方法有：普通光镜观 察法、荧光显微镜观察法、透射电镜观察法和激光 共聚焦显微镜观察法。细胞膜完整与否是区分 PCD与坏死的重要指标之一。除了电镜能反映细胞 膜完整性外，还可用染料排斥法。细胞膜完整的活 细胞对阳离子染料如台盼蓝(trypanblue)、碘化丙 啶(PI)、溴化乙锭(EB)、7一氨基放线菌素D(7一 aminoactinomycin)(7一ADD)等有拒染能力，但死细 胞可被染料标记。但在体外培养的细胞最终也会发 生继发性坏死。因此。此法不能单独用来判断PCD。 DNA断裂是由于内源性M92+．Ca2+依赖性内切酶被 激活而使DNA在核小体之间断裂，出现180bp～ 200bp及其不同倍数的DNA片断(核小体片断)。 由于DNA降解先于凋亡细胞形态学的变化，使众 多研究者致力于寻求检测DNA降解敏感、特异、快 速的方法。PCD过程中，DNA有规律地断裂可以通 过下述方法检测出来：琼脂糖凝胶电泳法[41；流式细 胞计数法；原位DNA标记检测法嘲；酶联免疫法[61； 彗星电泳法【7l。目前。在板栗雄花短雄花序的亚细 胞中已经清楚观察到植物细胞程序性死亡的典型 症状，并且从分子水平也进一步证实了板栗短雄花 序属于植物细胞程序性死亡现象【8】。 2植物PCD的分子机制 近年来随着动物中PCD研究的深入。植物 PCD亦得到相应的研究。研究发现，植物PCD与动 物的细胞凋亡有许多相似的特征[91。在遗传上，植物 PCD与动物的细胞凋亡同样受到基因有序活动的 控制．目前发现与植物程序性死亡有关的因子有： easpase、CED、蛋白激酶和核酸内切酶。I ， 2．1 Caspase Caspase蛋白酶(cysteineasparticacidspecific protease)是一类半胱氨基酸蛋白酶。它在动物细胞 程序性死亡(PCD)中既是水解蛋白质的参与者，也 是细胞程序性死亡的启动因素。它是动物PCD执 行阶段的核心酶。它的活化直接导致凋亡细胞的解 体。在植物衰老的早期，一些衰老相关基因的表达 产物与Caspase有一定的同源性。例如，拟南芥中 SAG2[m1、SAGl2编码的半胱氨酸蛋白酶【111，番茄中 SENU2和SENU3编码的半胱氨酸蛋白酶㈦，在衰 老的甘薯叶片【13】中和茄子【14】的成熟过程中，半胱氨 酸蛋白酶大量特异表达。在衰老过程中。植物半胱 氨酸蛋白酶在蛋白质的水解和氮的重复方面可能 起着重要的作用，植物半胱氨酸蛋白酶参与了植物 的衰老、生物[isl和非生物[161胁迫引起的细胞程序性 死亡．植物半胱氨酸蛋白酶在功能上均类似于动物 细胞中的Caspase家族蛋白酶【17】。 2．2 CED CED基因能提高植物抗逆境能力。Mitsuhara等 将ced一9基因转入烟草中。与野生型相比。过量表 达CED．9的转基因烟草植株对UV．B、百草枯 (paraquat，接触性除草剂)的抗性明显提高。被 TMV感染的转基因烟草能够抑制病毒引起超敏反 应(hypersensitiveresponse，HR)，从而抑制病毒在植 物中的进一步扩散。另外，转基因烟草具有对一些 坏死营养型真菌和滤过性病毒的抗性。与野生型烟 草相比。ced一9转基因烟草种子能在0．2mol／LNaCl 或者10℃条件下萌发，并且与CED一9表达量相关。 分别将生长1个月后的野生型和转基因烟草小苗 移到含不同浓度的盐溶液中，转基因烟草小苗对盐 的抗性较强。ced一9基因能提高切割烟草叶片和根 部的再生能力除烟草外。CED转基因番茄能抑制 CMV／DsatRNA(cucumbermosaicvirusDsatellite RNA)低温诱导下的程序性细胞死亡，提高番茄的 存活率。并与其表达量成正比。CED基因对植物的 生长发育也有一定的影响。与非转基因植物相比。 转ced一9基因烟草和番茄植株较矮小，果实较少或 者几乎不结果实。 万方数据 2008年第1期 丁宁等：植物细胞程序性死亡分子机制和信号转导 27 2．3蛋白激酶 蛋白激酶主要有蛋白激酶A(PKA)，蛋白激酶 C(PKC)，钙调蛋白依赖性蛋白激酶(CaM激酶)，酪 氨酸蛋白激酶(TPK)等。近年来的研究表明，蛋白 激酶参与了多种多样细胞凋亡的信号转导。并戏剧 性地调节着细胞凋亡，有时加速凋亡，有时却可延 迟凋亡。 与细胞的其他生命现象(如增殖，分化)一样， 诱导凋亡的细胞外信号必须通过细胞内信号的转 导，才能激发自主凋亡程序。目前关于凋亡时细胞 内信号的研究涉及细胞内蛋白激酶系统、Ca2+． cAMP及蛋白磷酸化和去磷酸化等。许多研究表明 PKA、PKC、PKG、TPKjCaM参与了多种多样细胞凋 亡的信号转导，并戏剧性地调节着细胞凋亡，有些 时候加速凋亡，有些时候延迟凋亡[181蛋白激酶对 Caspase蛋白酶的激活研究表明PMA可诱导胃腺 癌细胞SUN216凋亡．进一步研究表明PMA是通过 活化PKC，活化后的PKC再经一定的信号转导途 径激活Caspase．3，最终导致SUN216细胞凋亡【19】。 HaanenC[20l的研究表明．激活PKG可诱导Caspase 基因转录，结果导致肿瘤细胞凋亡，提示我们PKG 也是通过激活Caspase家族成员来介导细胞凋亡 的。PiaoZ等【21】研究发现PKA、PKC、PKG均参与了 S2细胞凋亡的信号传导。PKA、PKC、PKG皆作用在 Caspase蛋白酶的上游，并最终激活Caspase家族成 员导致S2细胞凋亡。蛋白激酶对Caspase家族成员 的活性具有双重作用，有些蛋白激酶的活化可以激 活Caspase家族成员还有一些蛋白激酶的活化则可 抑制Caspase家族成员的活性，进一步抑制细胞凋 亡。研究证实，PKA激活后作用于Caspase．3的上 游．并且可抑制Caspase一3的活性。阻止血管平滑肌 细胞凋亡吲。进一步研究表明PKA．RI型的激活可 抑制Caspase家族成员的活性并阻止细胞凋亡。 PICA—RII型的活化则可激活Caspase家族成员，进 而诱导细胞凋亡。 2．4核酸内切酶调控 核酸内切酶是植物PCD中核酸降解最重要的 调控者和执行者，参与这一过程的核酸内切酶主要 分为两大类，即Zn2+依赖核酸内切酶和Ca2+依赖核 酸内切酶。前者以RNA、ssDNA和dsDNA为底物， 具有37末端酶切活性。ZENI和BENI是Zn2+依赖核 酸内切酶的两个典型例子。前者从鱼尾菊叶片导管 发育组织中得到分子量为43kD。其活性与导管分 化过程中细胞自溶进程有关。后者从发育的大麦胚 乳中分离得到分子量为35kD，可能与胚乳降解过 程中发生的PCD有关。Mittehe和Lamt为l报道，百口 菊分离细胞中．分子量为43kD的核酸内切酶活性 变化与核DAN分解一致。用4．6．二氨基．2．苯基吲 哚(DAPI)对百日草培养细胞染色。发现细胞壁加 厚几小时后．导管前体细胞核的DAPI荧光消失， 叶绿体中DNA同时分解。 3植物PCD的信号转导分子机制 3．1 Ca2+的调控 Ca2+和钙调素作为信号分子对许多植物PCD 起着十分重要的作用。研究发现，Ca2+的升高能直 接激活依赖钙的核酸内切酶，使之作用于DNA，产 生DNA降解。大豆细胞被病原菌侵染后，胞质Ca2+ 水平增加发生PCD。钙离子通道阻断剂搿+可阻止 病原菌诱发的大豆超敏反应(HR)。胚珠中助细胞 的消亡是典型的PCD过程．研究发现Ca2+参与了这 一过程。液泡破裂是许多植物PCD过程的重要事 件。液泡膜完整性破坏是PCD的早期表现，研究发 现液泡膜破坏也与细胞Ca2+浓度有关。最近的研究 表明．大豆的SeaM4和ScaM5(钙调蛋白基因家族 成员)在烟草细胞中过量表达，可引起类HR的反 应特征和细胞死亡。HR中02-．和H20：的聚集引起 胞Ca2+的升高。激发一个蛋白激酶介导的细胞死亡 过程[241；花瓣衰老中的RNase和DNase活性受Ca2+ 促进，而被EDTA抑制，但较高浓度的Caz+并不能 进一步增强核酸酶活性嘲。植物细胞在病原菌侵染 后。该粒子流向胞内和液泡，从而增加了胞内钙水 平，结果引起野炮破裂，细胞质流动变慢，并最终在 野炮崩溃前停止．这一过程可被该螯合剂和钙离子 通道阻断剂如冈田酸(OA)所抑制。当用GA处理 谷类作物种子时．发现湖分层细胞中钙离子水平明 显提高，从而加速发生细胞死亡过程。 3．2活性氧调控 植物被病原菌感染后，活性氧(Reactiveoxygen species，ROS)在植物被侵染位点急剧增加，称为氧 爆发，这种氧爆发现象在对病原菌敏感或抗性的植 万方数据 2008年第1期 物体内都存在。但在抗性植物体内，植物被感染后 一定时间内活性氧持续增加．并伴随超敏反应 (HR)和细胞凋亡现象【矧。另外，当植物生长的环境 条件如温度、湿度、土壤中的水分、盐浓度等发生急 剧变化，或当大气污染、紫外线辐射等。均会使植物 体内产生大量的活性氧，形成氧化损伤，在某一特 定条件下产生细胞凋亡[27】。这些比氧活泼的含氧化 合物包括：超氧阴离子(O：一)、氢氧根离子(OH一)、羟 自由基(·OH)、H20：等【矧。许多资料表明，02一是引 发细胞死亡的关键性活性氧．其在细胞死亡之前和 死亡区域的周围细胞中大量积累㈣。02-在细胞死亡 之前先在某一位点积累．随后向相邻的活细胞扩 散，引起周边HR细胞损伤。用超氧化物歧化酶处 理TMV感染的烟草叶片能抑制HR的发展．则进 一步证明了02-的清除作用[301。这与动物中巨噬细 胞通过吞噬泡中高浓度的活性氧杀死入侵细菌的 方式相似。还有研究报道，水杨酸通过抑制植物体 内过氧化物酶活性，而增加过氧化氢含量，引起细 胞死亡．因此过氧化氢含量的增加很可能是细胞凋 亡所必需的【3l】。目前，人们普遍认为，ROS与植物细 胞的程序性死亡有关：在植物的PCD过程中ROS 可能起到三方面的作用：一是低浓度时作为信号分 子传递环境胁迫信号；二是中等浓度时能诱导细胞 发生PCD；三是高浓度时细胞发生坏死【321。 3．3植物PCD相关激素的调控 激素与植物PCD也密切相关(图1)发育中的 植物细胞受调控信号——激素影响产生程序性死 亡现象并伴随基因表达。在某些具体研究中。这些 植物激素作为信号也可以调控生长和分化。对 ACC氧化酶进行反义抑制或用乙烯拮抗剂处理． 均可延缓植物细胞的衰老与死亡．乙烯能促进细胞 中Ca2+流动，而Ca2+的变化可影响蛋白质磷酸化。 激活核酸内切酶，导致DNA降解。因此乙烯诱导 Ca2+重新分布可能是诱发植物PCD的机制之一。另 外，由于GA也能刺激PCD．乙烯和GA的联合效应 又可被CTK及ABA所逆转，因此，乙烯很可能与 其他信号分子协同作用来控制PCD发生。一氧化 氮(NO)和水杨酸(SA)亦表现类似植物激素活性， 在植物PCD调控中均有重要作用。这一点得到许 多实验结果的支持。NO可以通过参与乙烯的释放 而诱导植物衰老。水杨酸(SA)也是植物天然的生 长调节物质之一，已有研究表明，水杨酸水解酶基 因的过量表达可抑制拟南芥的病斑模拟突变体的 细胞死亡。NO可以作为信号诱导SA合成。而SA 也可以激活植物NO的合成途径。 o嚣警，，—、 一 ¨一L芝乡～鬯、．厂≮珑咖删＼，_|_i：：。罗1～．／—与0 辅叫。。。。盏害江一。△_—，。未盎。 图1 植物激素信号在调控细胞生长分化与 死亡的可能途径【删 4植物PCD的研究展望 综上所述。PCD伴随着植物的一生．在植物的 生长发育、形态建成及抵御不良环境伤害中都发挥 十分重要的作用。大量的研究结果证明．植物体的 各部分，如根、茎、叶、花、果等的死亡。注定会在生 活史的特定阶段发生。这对植物体有着重要的生物 学意义。植物PCD不但是保证植物正常发育成熟 和维持正常生理过程所必需的．而且是植物的一种 重要防卫功能，在超敏反应中，必须破坏被病原体 感染的宿主细胞才能根除隐患．这是一种以牺牲少 数细胞而保存整体的重要防卫机制j近年来，有关 植物PCD的研究逐渐增多，研究内容涉及PCD现 象的发生、PCD的调控以及PCD检测方法等方面。 得到了许多重要结果．但还有许多问题等待深入研 究。尤其是从分子水平搞清植物PCD的机理．植物 细胞中与PCD有关的基因研究还远没有动物深 入。尽管许多实验表明植物PCD与动物是相似的． 但分子水平共同特征少．目前仅发现少数几个基因 参与植物PCD的过程【351。研究过程中常局限于某一 特定现象，很少有将这些现象和植物发育的具体过 程联系起来，加上植物生长周期较长，给研究带来 一定困难。植物PCD的研究如果能与植物的经济 利用联系起来，将具有重要实践价值。某些坚果类 果树。如板栗在发育过程中大量的蓁荑雄花序消耗 了树体的大量营养并影响雌花序的比例．是板栗低 产的重要原因之一。现有的研究结果表明．板栗雄 花序缩短与PCD有关，如能发现诱导板栗雄花序 PCD发生的因子如植物激素信号、调控的关键酶 万方数据 2008年第1期 丁宁等：植物细胞程序性死亡分子机制和信号转导 等，通过人为调控，有利于减少雄花数量，提高雌花 序比例和提高板栗产量。 5 6 参考文献 JonesAM．PlantPhysiol，2001，125：94—97． 尤瑞麟．植物学报，1985，1j 346，353． Groertbergyr，GuoA，KlessigDF，eta1．Cell，1994，77：551-563． BowenD，MorganSM，MullarbyK．CellBiolInter，1993，17(1)： 13—33j WangYQ，CuiKM．ActaBotSin，1998，40(12)：1102-1107． LeistM，GonterF，Bohlimgerl，eta1．JImmunol，1994，18(3)：125— 130． 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物以后5’端引物8条，每条由13bp组成，37引物3条，每条由16bp组成。引物变长，使cDNA扩增有效、PCR循环 参数保持了扩增效率，增加了差异条带的重复性；同时DDRT-PCR具有操作简便、周期短、灵敏度高、所需RNA量 少、重现性好，重复率达90％一95％，实验结果可靠；还有单胚差异显示技术(SPEDDRT-PCR)在研究动物特定发育 阶段表达的基因优点。对不同种类动物早期胚胎基因表达、细胞分化和胚胎干细胞的研究有进一步了解和得到广 泛地应用。 秦春圃 纺M筋插凹勰凹粥姐 m n心n M：2拓玎 万方数据 植物细胞程序性死亡分子机制和信号转导 作者： 丁宁， 沈元月， 冯永庆， 秦岭， Ding Ning， Shen Yuanyue， Feng Yongqing， Qin Ling 作者单位： 北京农学院植物科学技术系,北京,102206 刊名： 生物技术通报 英文刊名： BIOTECHNOLOGY BULLETIN 年，卷(期)： 2008(1) 被引用次数： 1次 参考文献(35条) 1.Abramovitch RB;Kim YJ 查看详情 2003 2.Xu FX;Chye ML Expression of cysteine proteinase during developmental events associated with programmed cell death in brinjal.[外文期刊] 1999(03) 3.Chen Y;Sliva H;Klessing DF 查看详情 1993 4.Drake R;John I 查看详情[外文期刊] 1996 5.Hideo Kuriyama;Hiroo Fukuda Development programmed cell death in plants[外文期刊] 2002(6) 6.Gunawardena AH LAN;Pearce DM;Jackson MB in roots of maize(Zea mays L)[外文期刊] 2001(2) 7.Neill SJ;Desikan R Hydrogen peroxide and nitric oxide as signalling molecules in plants[外文期刊] 2002(372) 8.Chen GH;Huang 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