榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化

榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化 生物多样性 2010, 18 (1): 1–10 Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net 榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化 1,2311* 陈 艳 李宏庆 刘 敏 陈小勇 1 (华东师范大学环境科学系, 天童森林生态系统国家野外观测研究站, 上海 200062) 2 (绵阳师范学院生命科学与技术学院, 四川绵阳 621000) 3 (华东师范大学生命科学学院, 上海 200062) 摘要: 共生体系的长期维持引发了一系列进化问题, 特别是共生双方的相互适应、协同进化成为进化理论的一大 挑战。榕和传粉榕小蜂是目前所知的专性最强的共生体系之一, 两者异常丰富的物种组成以及宿主多样的生活型 为以上问题的研究提供了理想的体系。早期认为榕与其传粉小蜂间均为狭义协同进化, 一对一原则在该体系中具 有普适性。然而近年来发现越来越多的例外, 特别是宿主转移现象在某些地区、某些榕属类群中的普遍存在, 使 榕及其传粉小蜂间严格的物种专一性及协同进化发生在物种水平的观点受到质疑, 最近提出了一个新的协同进化 模式来解释榕与其传粉小蜂的对应关系。榕与传粉小蜂间的进化模式说明两者间既有狭义的协同进化, 也有发散 协同进化关系, 从而导致它们之间物种专一性不同。目前, 两种协同进化模式在该系统中的相对重要性仍存在很 大争议, 不同地区、不同榕属类群中两者的物种专一性程度和产生原因可能有很大差异, 榕与传粉榕小蜂系统的 复杂性决定了不能将某些地区和某些类群的结论简单扩展, 有关该体系协同进化主导模式的正确评判有待于对不 同地区和不同榕属类群对应传粉小蜂的物种组成、来源方式, 以及共生双方的系统发生关系进行更广泛、更深入 的研究。 关键词: Ficus, 传粉小蜂, 物种专一性, 协同成种, 宿主转移 Species-specificity and coevolution of figs and their pollinating wasps 1,2311*Yan Chen, Hongqing Li, Min Liu, Xiaoyong Chen 1 Department of Environmental Sciences, Tiantong National Field Observation Station for Forest Ecosystem, East China Normal University, Shanghai 200062 2 College of Life Science and Biotechnology, Mianyang Normal University, Mianyang, Sichuan 621000 3 School of Life Science, East China Normal University, Shanghai 200062 Abstract: Mutualism is one of the most important ecological interactions, with strong influences on almost all levels of biological systems. Their long-term persistence raises many challenging evolutionary questions, especially those involving high-level coevolution and coadaptation. Figs and their pollinating wasps are among the most tightly integrated mutualisms known, and provide a model system for developing and testing theories of coevolution. Initial studies suggested specific coevolution between them, described as the famous rule of one fig one wasp. However, more and more exceptions have been revealed by recent studies, and cryptic species in pollinating wasps and host switching were found common in some regions and within some —————————————————— 收稿日期: 2009-09-25; 接受日期: 2010-01-01 基金项目: 国家自然科学基金面上项目(30870361) * 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: xychen@des.ecnu.edu.cn 2 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第18卷 Ficus groups, inducing debates on the levels of species specificity and coevolution. A broad-sense coevolu- tion model to describe the relationship of the related groups of figs and their pollinating wasps was proposed recently. The diverse relationships between figs and their pollinating wasps indicated coexistence of both specific and diffuse coevolution in this mutualism system, producing different species-specificity level. However, which model is the dominant one in this system is still keeping open. The species specificity could be tight or loose in different regions and fig groups involved. Consequently, the frequencies and mechanisms of breakdowns of the one-to-one rule within different fig groups as well as in different regions are essential for the understanding of the relative importance of the competing finer-scale cospeciation or broad-sense coevolution models. Key words: Ficus, pollinating fig wasps, species-specificity, cospeciation, host switch 种间关系是影响适应性辐射(adaptation radia-1 榕–传粉小蜂共生体系与适应 tion)的重要生态因素(Mayr, 1942; Schluter, 2000), 而共生是最具影响力的种间关系之一, 对生命有机1.1 共生体系的形成历史 体的各个层次都有深刻的, 且常常是决定性的作榕与传粉小蜂共生关系的形成已有很长的历 用, 也是生物多样性维持的重要机制之一(Herre et 史。Machado等(2001)利用COI构建了15个属传粉小 al., 1999; Bronstein, 2006)。其中植物与其传粉昆虫蜂的系统树, 并用化石记录进行校准, 得出榕与其 共生关系的长期维持、协同进化及专一性等问题一传粉小蜂的共生关系起源于约8,700万年前。这一结 果与Corner(1958)和Murray(1985)关于两个类群的直是人们关注的焦点(Mitchell et al., 2009)。 共生起源于冈瓦那大陆的推测相吻合, 也与晚白垩榕属(Ficus)是被子植物中最大的属之一, 已鉴 纪大陆板块的分离时间一致。Datwyler和Weiblen 定出约750个物种(Herre et al., 2008), 包括乔木、灌 (2004)利用ndhF序列分析了桑科的系统发育, 结果木、附生藤本及绞杀植物等多种生活型。榕属丰富 显示榕属的传粉方式至少起源于8,300万年前; 的种类和生活型为热带、亚热带生态系统其他生物 Ronsted等(2005)利用核核糖体ITS和ETS序列重建提供了栖息地和食物, 特别是在热带雨林中, 榕属 了146种榕属植物的系统发生关系, 并与校准后的植物是其中的关键类群(许再富, 1994; Herre et al., 传粉小蜂系统分异时间进行了比较, 也证实榕和榕2008)。榕属植物与其传粉小蜂(Agaonidae, Chalci- 小蜂的共生关系至少有6,000万年的历史, 可能起doidea)是目前所知专一性最强的共生体系之一, 为 源于6,000万年至1亿年前。最近, Lopez-Vaamonde共生作用中的协同进化、协同成种(cospeciation)等 等(2009)利用几种常用的方法分析同一组数据, 得问题的研究提供了理想材料(Cook & Rasplus, 2003; 出现代榕与传粉小蜂辐射分化的时间为5,400万年Herre et al., 2008)。 至2亿1,600万年之间, 证明采用的方法不同, 得到近20年来, 我国对榕及其传粉小蜂间的共生关 的结果会有很大的差异, 即使是同一种方法, 设定系已有一些介绍和研究(马炜梁和吴翔, 1989; 尧金 燕等, 2004; 甄文全等, 2004; 林淑玲等, 2008; 徐磊的参数不同, 结果也差异很大。 和杨大荣, 2008)。早期的研究表明, 榕与其传粉小上述结果表明, 尽管榕–传粉小蜂共生关系的 蜂间为严格的一一对应关系, 但近年来发现了越来具体起源时间有很大的差异, 但都表明这种关系有 越多的例外, 研究者对影响这种专一性的因素也进古老的起源; 并且传粉榕小蜂和榕属植物花粉在形 行了探讨, 获得了新的认识(Machado et al., 2005; 态结构上至少有3,400万年没有发生大的变化(Steve Harrison, 2006; Jousselin et al., 2008)。本文围绕这一Compton, 个人通讯)。丰富的物种多样性以及古老 共生体系的适应特征、物种专一性以及成因方面的的起源说明该系统具有很高的稳定性(Janzen, 进展进行综述, 为协同进化研究提供参考。 1979)。 1.2 共生体系的适应特征 榕–传粉小蜂共生体系如此长期稳定存在与它 们间许多高度适应的特征分不开。榕属植物最典型 第1期 陈艳等: 榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化 3 的特征是隐头花序, 它们只能依靠体型很小的榕小plus, 2003)。适应于宿主榕果苞片的排列方式和榕蜂进入花序为之传粉, 产生种子; 而传粉榕小蜂也果入口, 传粉小蜂的头部、上颚、触角突等进化形只能在隐头花序的雌花中产卵, 形成虫瘿, 并以瘿成不同的形态和结构, 而且其翅膀和触角对碰落的花为其幼体唯一的栖息场所和食物来源, 两者间形耐受性也有不同(Ramirez, 1974; Weiblen, 2002)。 成典型的互惠共生体系。这一体系中宿主繁育系统此外, 适应主动和被动两种传粉方式, 小蜂和和传粉小蜂的行为均存在分化, 约一半的榕属植物宿主在形态结构上也都显示出明显的适应特征。主 动传粉小蜂中胸腹板有明显的花粉筐(pollen pock-为雌雄同株, 另一半为功能上雌雄异株; 而小蜂也 有被动和主动两种传粉方式。具体而言, 这些特征et), 前肢具花粉刷(pollen comb), 特别是花粉刷, 体现在生活史、形态、行为以及生理等方面。 与小蜂主动收集和置放花粉的行为直接相关 (1)榕与其传粉小蜂生活史高度适应, 在物候上(Kjellberg et al., 2001); 被动传粉小蜂一般没有这相互匹配(Janzen, 1979; 李宏庆等, 2002)。在榕与传些特殊结构, 也没有主动收集置放花粉的行为粉小蜂的长期相互作用下, 传粉小蜂的羽化时间与(Kjellberg et al., 2001; Herre et al., 2008)。而宿主榕其宿主植物的接受期一致, 同时花粉的释放也与传果花药/胚珠比与传粉小蜂行为也密切相关, Kjell-粉小蜂的出飞时间一致。传粉小蜂在榕果接受期进berg等(2001)对88个物种的直接观察显示, 根据榕入, 传粉并(或)产卵, 雄花期小蜂成熟并完成交配, 果的花药/胚珠比可以准确地推断传粉小蜂的行为, 此时雄花成熟并释放花粉, 雌蜂主动或被动携带花主动传粉小蜂宿主的花药/胚珠比小于0.16, 而被动粉出飞, 寻找并进入新一代接受期的榕果。热带地传粉的则大于0.21。 区许多榕属植物的榕果发育在株内同步性强, 但株(3)榕属植物次生代谢物。在动植物关系中, 植间不同步, 使得在种群水平上几乎全年都有接受期物的次生代谢产物往往起着决定性作用, 例如宿主的榕果, 小蜂的出飞也呈现出相应的连续性(Cook 植物的次生代谢物决定了蝴蝶对植物的利用格局& Rasplus, 2003; Harrison, 2008; Herre et al., 2008)。(Ehrlich & Raven, 1964)。榕–传粉小蜂系统中, 宿主而在季节性强的气候环境中, 榕果的发育不连续, 对其专性传粉小蜂的吸引和传粉小蜂对宿主的识小蜂的出飞规律也表现出与榕果的发育期密切相别依赖于接受期榕果所释放的挥发性化学物质关(Tzeng et al., 2006)。以我国浙江北部的薜荔(Cook & Lopez-Vaamonde, 2001; Herre et al., 2008), (Ficus pumila)和薜荔小蜂(Wiebesia pumilae)为例, 即使相隔很远, 小蜂也能被宿主很低浓度的化学物4–5月和7–8月薜荔新生榕果进入接受期, 而薜荔小质吸引。如Wang等(2009)通过遗传结构空间自相关蜂的出飞也多集中在这两个时期, 榕果的接受期和分析表明, 薜荔小蜂有效扩散距离为989–1,712 m, 小蜂的出飞都表现出种群水平的同步性, 我们的观Ware和Compton(1992)调查了离其自然分布区500 察显示同一种群小蜂的每次出飞基本都在15 d内完km以外的1株Ficus lutea, 最近的栽植个体也有80 成(未发表数据)。 km远, 统计显示, 61.8%的成熟榕果中存在专性传 (2)榕与传粉小蜂在形态特征上的适应性分化。粉小蜂。通过亲本分析, Ahmed等(2009)发现F. sy-雌雄异株榕的花柱长度呈双峰分布, 雄果中瘿花花comorus成功授粉的个体间平均距离达88 km, 传粉柱短而整齐, 雌果中雌花花柱长且顶部尖。 而传粉小蜂借助风力最远可为相距超过160 km的榕树 小蜂的产卵器长度介于两者之间, 这不仅提高了传传粉。 粉小蜂在瘿花中的产卵效率, 也保证了宿主榕雌花不同榕属植物接受期所释放的挥发性物质有不被小蜂利用, 使种子繁殖得到保障。而在雌雄同特殊的化合物组合(Ware et al., 1993; Proffit et al., 株榕中, 雌花花柱长度多呈单峰分布, 传粉小蜂的2009a), 传粉小蜂一般只受其专一性宿主的挥发性产卵器长于绝大多数雌花花柱, 甚至超过所有雌花物质所吸引(Grison-Pige et al., 2002), 如Y-形管实花柱[如钝叶榕(F. curtipes)的传粉小蜂(Eupristina 验表明, F. hispida的传粉小蜂不受同域分布的其他sp.), 张凤萍等, 2008]。然而雌花花柱长度的不齐整两种榕吸引(Proffit et al., 2009a)。气质联用分析和性降低了传粉小蜂的产卵效率, 使雌花不被完全利Y-形管实验表明, 鸡嗉果榕(F. semicordata)的专一用, 部分雌花得以受粉并形成种子(Cook & Ras-传粉小蜂(Ceratosolen gravelyi)只被其宿主释放的 4 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第18卷 对甲基苯甲醚(4-methylanisole)吸引, 而对同域分布2.1 榕–传粉小蜂共生体系的一对一原则 的其他榕属植物释放的物质没有响应。这种特定吸早期的形态学和生态学研究发现一种榕属植引关系提供了专属通道(private channel), 从而维持物一般只有一种对应的传粉小蜂(Baker, 1961; 着种间专一性(Chen et al., 2009)。在南非Wiebes, 1963; Ramirez, 1970; Corner, 1985)。榕属植KwaZulu-Natal地区, F. natalensis natalensis中除其物的引种记录也显示, 在专一性传粉小蜂未被引入专一性传粉小蜂Elisabethiella socotrensis外, 也普前, 许多地区的栽培榕都不结实, 例如, 美国加州遍存在F. burkei的传粉小蜂E. stuckenbergi, 这与该的无花果(F. carica)和无花果小蜂(Blastophaga 区域内F. natalensis natalensis和F. burkei释放的化学psenes), 夏威夷岛屿引种的大叶榕(F. macrophylla)物质基本一致有关(Proffit et al., 2009b)。 和Pleistodontes froggatti, 以及F. rubiginosa和P. im- 综上所述, 宿主榕挥发性物质对传粉小蜂的吸perialis(Wiebes, 1963)。基于这些现象, Wiebes(1963)引是两者物种专一性的第一道屏障, 两者间其他特提出了―一对一原则‖(one-to-one rule)来描绘榕与其征的匹配进一步强化了这种专一性(Cook & Lo-传粉小蜂间的关系。同时, 他还详细列举并讨论了pez-Vaamonde, 2001), 如榕果表面对传粉小蜂的刺多种传粉小蜂为同一种榕传粉和多种榕共享传粉激、苞片口的机械屏障作用和适合的花柱长度等小蜂的案例, 认为这些案例基本都源于小蜂或宿主(Ware & Compton, 1992), 这些特征的高度匹配共的鉴定错误。他指出, 榕在其不同分布区拥有不同同维持着它们的共生专一性, 是长期协同进化的反的传粉小蜂亚种, 或同一种榕在不同地域有形态差映(Janzen, 1979)。然而, 以上保障机制并非完美无异是很正常的, 也是容易理解的。 缺, 自然状况下仍有少量传粉小蜂误入其他榕属植此后, 又有一些非―一对一‖的案例被揭示, 发物的接受期榕果, 并正常发育为新一代成体小蜂。现它们均存在―欺骗者‖(cuckoo), 要么榕不能正常但是, 新一代的雌蜂能否成功出飞并进入下一轮生结实, 要么小蜂不能正常发育。如Galil和活史周期, 还受其雄蜂能否打通非专一性宿主榕果Eisikowitch (1968, 1969)发现, 在东非的埃及无花果壁, 小蜂出飞时间是否与榕果发育时期对应, 以果(F. sycomorus)中有Ceratosolen arabicus和C. galili及小蜂传粉行为是否适应榕果特征等诸多因素的两种传粉小蜂广泛共存, 但C. galili并不携带花粉, 影响(Janzen, 1979)。 不能为宿主授粉。Ramirez(1974)也记录到1株F. turbinata的榕果被非专一性传粉小蜂访问, 小蜂在2 榕–传粉小蜂共生关系的专一性 榕果内正常发育, 但榕不能形成种子。相对的情况 协同进化这一术语由Ehrlich和Raven(1964)在同样存在, 在南非F. sur的传粉小蜂使1株F. lutea植讨论蝴蝶与植物宿主间的对应关系和相互影响的株形成可育的杂交种子, 但小蜂不能在该植株中正进化历程时首次提出, 用以描述两类生态上紧密关常发育(Compton, 1990; Ware & Compton, 1992)。尽联物种的相互作用格局。协同进化关系可能涉及一管这些案例中观察到多个传粉小蜂的共存, 但成功对物种, 也可能涉及两组物种。为严格区分不同的繁殖实际只存在于原有的专一性共生物种对之间情形, Janzen(1980)将协同进化定义为: 一个物种的(Michaloud et al., 1996)。因此, 许多研究者认为一某个特征因响应另一个物种对应特征的变化而进对一原则具有普适性(Ramirez, 1974; Janzen, 1979; 化, 而这一进化改变又导致后一物种对应特征的进Wiebes, 1979; Weiblen, 2002)。直到20世纪70年代末, 一步变化。这一定义是狭义协同进化(coevolution in 仍未在榕–传粉小蜂体系中发现真正打破一对一原the narrow sense), 或称专一性协同进化(specific 则的现象(Michaloud et al., 1996; Rasplus, 1996)。 coevolution), 也称成对协同进化(pairwise coevolu-通过榕及其传粉小蜂的亲缘关系比较发现, 当tion)。同时, 他将一对多、多对一或多对多个物种宿主亲缘关系较近时, 对应的传粉小蜂也具有较近间的协同进化关系称为发散协同进化(diffuse coe-的亲缘关系(Wiebes, 1963, 1979; Ramiraz, 1974)。榕volution)(Janzen, 1980)。协同进化的不同方式、不属分为6个亚属19个组(section); 而榕传粉小蜂属于同对应层次最终导致了相互作用类群间不同的种传粉小蜂亚科(Agaoninae), 共20个属。根据形态特间专一性。 征鉴定出的榕–传粉小蜂显示出系统发生上的相关 第1期 陈艳等: 榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化 5 性, 榕亚组对应的传粉小蜂都局限在小蜂的一个或两个亚属, 证实了传粉小蜂与宿主在较高分类等级少数几个属内(Wiebes, 1963, 1979)。Herre等(1996)上的对应关系。但在榕亚属内部, 出现了多种榕共首次利用分子数据对榕–传粉小蜂系统发生关系的享传粉小蜂以及多个传粉小蜂为同一宿主榕传粉研究也表明, 无论在大尺度还是精细尺度上, 严格的现象, 并且某些共存的小蜂未聚在一支。因此, 的协同进化都占主导地位。他们的研究区域覆盖了如果仅用1个个体代表某种榕的传粉小蜂可能会曲地中海地区、非洲、亚洲、澳洲和南美洲, 涉及到解共生双方的对应关系, 这在存在宿主转移现象时了已确定的各榕亚属。此后, 大量的分子系统学研尤为明显。 究证实榕与其传粉小蜂具有较一致的系统发生关2.2 榕–传粉小蜂的非一对一关系 系, 它们在较高的分类等级上有高度的协同支系发首例传粉小蜂真实共存的实例报道于1985年, 生(co-cladogenesis)及协同进化关系(Herre et al., 两种主动传粉小蜂Courtella camerunensis和C. ga-1996; Machado et al., 2001; Weiblen, 2001, 2004; bonensis共存于非洲加蓬地区的F. ottoniifolia中, 野Jousselin et al., 2003; Ronsted et al., 2005)。尽管也有外观察证实这两种传粉小蜂都能在宿主榕果中成研究揭示出某些类群中榕与其传粉小蜂的支系发功繁殖, 并可为宿主传粉形成种子(Michaloud et al., 生并不对应(Machado et al., 2001; Weiblen, 2001, 1985)。之后, 在更多的榕属植物中发现两种甚至多2004; Jousselin et al., 2003), 但两者较高分类等级种形态上不同的传粉小蜂(Wiebes, 1994; Michaloud 的对应关系仍被扩展到物种水平, 协同成种et al., 1996; Rasplus, 1996; Kerdelhue et al., 1997; (cospeciation)和严格的物种专一性被认为是普遍现Cook & Rasplus, 2003)。据统计, 在非洲同一种榕属象(Ramirez, 1974; Wiebes, 1979; Weiblen, 2002), 而植物内两种或多种传粉小蜂共存的比例占榕属植一对多或多对一的现象被认为是特例(Cook & Lo-物的17%, 澳洲有13%(Rasplus, 1996); 同时也不乏pez-Vaamonde, 2001)。 多种榕属植物共享同一传粉小蜂的实例(Wiebes, 上述关于榕–传粉小蜂严格的种间专一性大多1994; Rasplus, 1996; Lopez-Vaamonde et al., 2002), 是基于形态观察结果以及对早期系统学研究结论如非洲15%的榕属植物存在共享传粉小蜂的现象的扩展, 早期系统学研究往往以少数几个甚至一个(Rasplus, 1996)。最新的统计显示，142种已研究的物种代表一个群组, 因此, 结论的扩展隐含着一个雌雄同株榕中，有45种存在多种传粉小蜂(Cook & 前提, 即榕和传粉小蜂群组在系统发生上均为单系Segar, 2010), 甚至在一株F. natalensis natalensis上(monophyly)(Ronsted et al., 2008)。然而, Ronsted等就记录到4种传粉小蜂，其中3种成功地为榕传粉(2008)利用3个基因序列(ITS、ETS和G3pdh)联合重(Compton et al., 2009)。 建了6亚属16组榕属植物的系统发生关系, 结果表功能性状的趋同进化(convergent evolution)会明, 原来根据形态特征区分的6个亚属中只有严重干扰榕和榕小蜂的分类鉴定(Herre et al., Sycidium亚属为单系, 而其他亚属及其下许多组都1996)。在Corner (1965)重建的亚洲和澳洲区系榕的是多系(polyphyly)。尽管他们认为还需要增加物种分类系统中, 作为亚属区分标准的某些特征具有明数及基因数来提高分辨率, 但可以肯定的是, 在分显的非同源相似性(homoplasy)(Ronsted et al., 析榕与传粉小蜂的多样性, 探究两者的协同进化层2008)。研究显示非同源相似现象在许多榕属植物中次时需要审慎评判各群组为单系这一假设前提。能存在, 如Jousselin等(2003)利用核糖体ETS、ITS序列否将系统发生的群组对应关系扩展到物种水平值对41种榕进行系统发育重建, 所用样本覆盖了榕属得进一步探讨。 所有的亚属和几乎所有的组, 他们发现形态特征和 此外, 早期系统学研究还采用一个个体代表一繁育系统都发生过多次反转, 认为性状的趋同进化个物种以及分析一个或少数几个基因, 这种取样策导致了形态特征和系统树间的差异。 略过于简单, 并可能错误理解系统发生关系。Su等宿主对其专性共生物种的行为和生理等特征(2008)对采自墨西哥21个地区的14种共36棵榕树上可能产生极强的选择作用, 而对专一性宿主的适应的40个传粉小蜂进行了线粒体COI基因序列分析, 会导致共生物种形态特征趋于稳定(Schonrogge et 序列以极高的支持率分为两支, 分别对应于宿主的al., 2002), 因此, 趋同进化在榕小蜂的形态进化中 6 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第18卷 相当普遍。传粉小蜂只能在宿主榕果内完成其生活对应关系, 而Y-形管实验揭示F. nishimurae的传粉史, 其形态结构经历了严格的生态选择作用, 特别小蜂对F. nishimurae的选择显著高于对F. boninsi-是雌蜂的外形特征很可能取决于榕果的特征mae的选择。这些结果表明它们间正经历着协同成(Kerdelhue et al., 1999), 这可能导致隐存种(cryptic 种, 祖先种群在定居Ogasawara群岛后分化为亚种species)在榕小蜂中大量存在。例如, Molbo等(2003)群, 而小蜂极短的扩散距离(<100 m)导致亚种群间利用线粒体COI序列和核SSR标记对Pegoscapus属8空间隔离; 受限的基因流和遗传差异的积累首先导种小蜂进行分析, 发现其中4种含隐存种, 而未检致小蜂分化, 进而使宿主榕基因流进一步受限, 加测到隐存种的另外4种小蜂的样品数较少, 因此可之不同生境中积累不同的变异, 最终导致宿主发生推测, 该属中至少50%的物种存在隐存种。 物种分化(Yokoyama, 2003)。在薜荔和薜荔小蜂体 隐存种的存在表明单纯采用形态特征进行物系中, 薜荔小蜂隐存种存在明显的物候分化(Zhao 种鉴定具有很大的局限性, 而分子标记可以区分那R, 未发表数据), 这种分化可能导致薜荔个体间物些形态差异细微的物种(陈艳, 2009)。利用分子标记候的差异, 随着时间的推移, 可进一步引起薜荔发的研究发现, 传粉小蜂隐存种普遍存在, 其比例甚生分化, 形成新的物种。 至达到所涉及榕属物种的60%(Haine et al., 2006; Su 目前, 在榕–传粉小蜂系统中发现的多个传粉et al., 2008)。不断增加的非一对一案例的发现正挑小蜂共存的现象, 部分可由小蜂的成种事件来解战着榕与其传粉小蜂在物种水平上高度对应的观释, 它们很可能处于协同成种的第二阶段。这些共点, 也显示出两者间协同进化机制的多元化。 存的传粉小蜂互为姊妹种, 它们有的存在分布区分 化(Wiebes, 1994; Michaloud et al., 1996; Rasplus, 3 榕–传粉小蜂协同进化模式 1996), 不同生境选择压力的差异与生境隔离导致 榕–传粉小蜂体系既存在严格的协同进化关系, 的异域成种(allopatric speciation)可能是它们在同一也存在发散协同进化模式。严格的或狭义的协同进种宿主上共存的原因(Michaloud et al., 1996; Ker-化关系导致了严格的种间专一性, 但这种进化关系delhue et al., 1999)。有的共存传粉小蜂间不存在分往往比较短暂和脆弱, 可能因为协同成种过程中成布区分化, 但显示出不同的微生境偏好。如分布于种速率的不同而打破, 也可因为宿主转移而降低种西非的F. sur拥有两种同域分布的传粉小蜂, 它们间专一性, 但两种因素引起的格局不同(图1)。 可同时存在于同一植株或同一个榕果内。但从微生3.1 协同成种与严格的种间专一性 境分布频率来看, 它们具有不同的生境偏好, Cera- 协同进化的物种之间发生成种事件, 可能导致tosolen silvestrianus主要分布在开阔地带, 而C. fla-协同成种。在榕与传粉小蜂的共生体系中, 由于传bellatus喜好热带雨林。生境偏好和不同生境中宿主粉小蜂世代周期短, 加之严重的近交等因素使榕小密度的差异, 最终导致其祖先种群的分化。从两种蜂的成种往往早于榕(Herre et al., 2008)。分化的小传粉小蜂的触角特征也可看到它们对特定生境中蜂由于物候、对环境的适应等方面的差异以及地理宿主密度的适应, 这种形成机制实质上是异域成种隔离, 可能导致榕属植物分化成种。协同成种可以在生境尺度上的微缩(Kerdelhue et al., 1999)。 分为3个阶段(图1), 除第二个阶段因小蜂分化成种协同成种的最终结果是导致物种间高度的一导致一一对应关系被打破外, 其余阶段都有着严格一对应关系, 形成榕与其传粉小蜂之间严格的种间的协同进化关系。 专一性。 F. boninsimae和F. nishimurae是分布于距日本3.2 宿主转移与群组间的发散协同进化 本岛1,000 km的Ogasawara群岛的两种特有榕, 前宿主转移是指一种榕属植物的传粉小蜂在另者主要分布于开阔地带, 后者在林下居多。两者形一榕属植物上定居, 与原来小蜂种群之间逐渐隔态上非常相似, RAPD数据证实它们间遗传距离很离、分化, 形成新的物种, 这样在后一榕属植物内小, F. boninsimae聚为F. nishimurae内的一支, 反映即有两种亲缘关系较远的传粉小蜂共存(图1)。小蜂出两个物种可能正处于成种过程中(Yokoyama, 的转移事件还可能伴随原有宿主的消失, 或定居小2003)。传粉小蜂线粒体单倍型与宿主榕呈现很好的蜂对新宿主原有传粉小蜂的排挤, 前者仍导致多个 第1期 陈艳等: 榕–传粉榕小蜂间的专一性与协同进化 7 传粉小蜂共存于同一种榕, 而后者导致两种榕共享系较远, 分别处于Ceratosolen属的不同支系, 但它传粉小蜂的现象。 们共存于东非的F. sycomorus中, 也是由于宿主转 移造成的。在宿主转移在某些榕属类群中比较常见, 如分布F. sycomorus和C. arabicus进入非洲大于巴拿马的F. popenoei有两种传粉小蜂, 它们都能陆后, C. galili成功定居F. sycomorus榕果, 专一性传在宿主内成功繁殖, 且都能为宿主有效传粉形成种粉小蜂C. arabicus的存在保障了F. sycomorus的繁子, 但这两种传粉小蜂的隐存种不是姊妹种(Molbo 殖, 尽管C. galili不传粉, 也没有因选择作用而被排et al., 2003), 它们中至少有一种来源于宿主转移事斥, 但C. galili的原有宿主可能因为没有小蜂传粉 件。传粉小蜂Ceratosolen arabicus和C. galili亲缘关 图1 协同成种和宿主转移对榕–传粉小蜂种间专一性的影响 Fig. 1 Co-speciation, host switching events and the related species specificity of figs and their pollinating wasps 而绝灭(Kerdelhue et al., 1999)。 体DNA是母系遗传, 这样使得根据cpDNA和核 宿主转移突破了榕与其传粉小蜂间的物种专DNA序列分别构建的系统进化关系存在明显的不一性屏障, 可能导致榕属植物种间杂交。如一致(Renoult et al., 2009)。 Compton(1990)在移植于天然分布区外的榕属植物Machado等(2005)将榕及其传粉小蜂间的进化中, 观察到非专一性传粉小蜂导致的榕属植物种间模式概括为: 传粉小蜂与榕在群组间(即榕亚属或杂交后代的形成。当地小蜂能为这些外来种成功传组与小蜂属间)存在明显对应关系, 小蜂物种间的粉, 可能是因为外来榕属植物与当地小蜂之间无协遗传分化明显, 但在相应的榕群组内, 可能经常发同进化历史, 小蜂绕过了物种专一性屏障(Harrison, 生宿主转移, 导致近缘榕属植物间存在基因交流。2006)。在榕天然分布区内也有天然杂交的案例, 如这种模式总体而言就是发散协同进化, 在群组内部Parrish等(2003)用AFLP和叶绿体DNA证实, 印度尼榕–传粉小蜂间并不表现出物种水平的一一对应。西亚岛屿上存在F. septica、F. fistulosa和F. hispida间如榕属Americana组17种榕的传粉小蜂, 既存在协天然杂交后代。由于宿主转移可以使不同物种间杂同分化现象, 也存在宿主转移(Marussich & Ma-交, 因而可能导致核基因组发生基因渐渗, 而叶绿chado, 2007)。Jackson等(2008)在巴拿马两个榕组的 8 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第18卷 18种榕及其对应的传粉小蜂中也证实了该模式, 小press)。我国榕属植物种类十分丰富, 为检验这些现 蜂仅表现出与宿主组的对应关系; 传粉小蜂的种间象的普遍性提供了很好的条件, 特别是我国东西部 差异明显, 但两个榕组间的差异明显, 组内差异较地形条件差异很大, 所经历的地质历史事件也存在 小, 根据G3phd和Tpi基因DNA序列均无法生成树很大的不同, 在多种因素的综合影响下, 分布于我 状结构, 构建的单倍型网显示出物种水平的单倍型国的榕与其传粉小蜂间共生关系的响应尤其值得 为多系, 这是由于传粉小蜂宿主转移带来的榕近缘关注。针对本文所涉及的主题, 具体可以开展如下 种间的基因交流。 方面的研究:传粉榕小蜂隐存种分化及其维持、协同 不同地区榕与传粉小蜂一对多或多对一的比成种和宿主转移在非一对一关系中的作用、地质事 例不同(Rasplus, 1996; Harrison, 2006), 这种差异也件对榕及其传粉小蜂共生关系的影响等。 许还存在于不同的榕属类群中。目前发现种间专一 性降低的相关研究多以Pharmacosycea亚属的致谢: 英国利兹大学Steve Compton教授提供了大 量资料和宝贵意见, 谨此致谢。Pharmacosycea组和Urostigma亚属的Americana组 及其传粉小蜂为对象, 研究地点集中在巴拿马和墨参考文献 西哥。这两个组得到的结论在榕属其他17个组可能 Ahmed S, Compton SG, Butlin RK, Gilmartin PM (2009) 不成立。Su等(2008)指出, 分布于日本的雌雄异株Wind-borne insects mediate directional pollen transfer be-榕与其传粉小蜂间呈现出极其严格的一对一关系。tween desert fig trees 160 kilometers apart. Proceedings of the National Academy of Sciences,USA, 106, 20342–20347. Kerdelhue等(1999)对分布区覆盖整个非洲的22种榕 Baker HG (1961) Ficus and Blastophaga. Evolution, 15, 的调查也显示, 其中的20种在整个分布区内都各自378–379. 只有1种传粉小蜂。Jousselin等(2008)分析了Bronstein JL, Alarcon R, Geber M (2006) The evolution of plant–insect mutualisms. New Phytologist, 172, 412–428. Galoglychia组23个物种及其传粉小蜂, 采样区域覆 Chen C, Song Q, Proffit M, Bessiere J-M, Li Z, Hos-盖了8个国家的25个地区,结果显示尽管宿主转移起saert-McKey M (2009) Private channel: a single unusual 到一定作用, 但协同成种在该组榕属植物与传粉小compound assures specific pollinator attraction in Ficus se- micordata. Functional Ecology, 23, 941–950. 蜂的进化占主导地位。因此, 要得出一般性结论, Chen Y(陈艳) (2009) The Fig Wasp Pollinators of Ficus pu-尚需要对其他地区及其他组的榕属植物及其传粉mila: Cryptic Species Within Wiebesia ‘pumilae’ in Sou-小蜂进行更为全面的研究。 theastern China (薜荔之传粉小蜂: 我国东南沿海薜荔小 蜂隐存种及分布格局). PhD thesis, East China Normal 4 结语 University, Shanghai. (in Chinese with English abstract) Compton SG (1990) A collapse of host specificity in some 榕与其传粉小蜂是专一性最强的共生体系之African fig wasps. South African Journal of Science, 86, 一, 其古老而多样的共生关系为共生利益平衡、性39–40. 比理论、协同进化等的研究提供了良好的材料Compton SG, Grehan K, van Noort S (2009) A fig crop polli- nated by three or more species of Agaonid fig wasps. Afri-(Dunn et al., 2008)。近年来对于该体系物种专一性can Entomology, 17, 215–222. 程度及协同进化的主导模式产生了争议, 这些问题Cook JM, Lopez-Vaamonde C (2001) Fig biology: turning over 不仅关系着榕–传粉小蜂共生动态的正确理解, 而new leaves. Trends in Ecology and Evolution, 16, 11–13 Cook JM, Rasplus JY (2003) Mutualists with attitude: coe-且也关系着正确解读其进化历程, 以及对协同进化volving fig wasps and figs. Trends in Ecology and Evolu-动态、生态位竞争理论以及性比理论的理解(Molbo tion, 18, 241–248. et al., 2003; Zhang et al., 2004; Haine et al., 2006)。榕Cook JM, Segar ST (2010) Speciation in fig wasps. 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